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Rev Neurol
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Revista de Neurología
0210-0010
1576-6578
Viguera Editores (Evidenze Group)

38813788
RN-78-307
10.33588/rn.7811.2024017
Original
Paresia de una extremidad superior. Recuperación mediante observación de la acción más imaginería motora en pacientes con ictus crónico
Valadez-Roque Gabriel https://orcid.org/0000-0002-6708-374X

Cantillo-Negrete Jessica https://orcid.org/0000-0002-8453-1807

Carino-Escobar Rubén I. https://orcid.org/0000-0001-7075-413X

Torres-Chávez Álvaro https://orcid.org/0009-0004-5972-0755

Unidad de Psicología de Rehabilitación. División de Medicina de Rehabilitación. Instituto Nacional de Rehabilitación Luis Guillermo Ibarra Ibarra (INR-LGII). Ciudad de México, México Instituto Nacional de Rehabilitación Luis Guillermo Ibarra Ibarra (INR-LGII) Instituto Nacional de Rehabilitación Luis Guillermo Ibarra Ibarra (INR-LGII) Ciudad de México México
División de Investigación en Neurociencia Clínica. Instituto Nacional de Rehabilitación Luis Guillermo Ibarra Ibarra (INR-LGII). Ciudad de México, México Instituto Nacional de Rehabilitación Luis Guillermo Ibarra Ibarra (INR-LGII) Instituto Nacional de Rehabilitación Luis Guillermo Ibarra Ibarra (INR-LGII) Ciudad de México México
Facultad de Psicología. Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Ciudad de México, México Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) Ciudad de México México
Correspondencia: Dr. Álvaro Torres Chávez. Facultad de Psicología (oficina 218). UNAM. Av. Universidad, 3004. C.P.: 04510 Ciudad de México, México. E-mail: alvarot@unam.mx
Conflicto de intereses: Los autores declaran que no existe conflicto de intereses de ningún tipo con respecto al presente trabajo.

2024
01 6 2024
78 11 307315
16 5 2024
Copyright: © Revista de Neurología
2024
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ Revista de Neurología trabaja bajo una licencia Creative Commons
Introducción.

La observación de la acción (OA) y la imaginería motora (IM) se consideran formas de representación motora funcionalmente equivalentes, relacionadas con la ejecución del movimiento (EM). Debido a sus características, la OA y la IM se han propuesto como técnicas para facilitar la recuperación de las hemiparesias de la extremidad superior posterior a ictus.

Pacientes y métodos.

Se realizó un diseño experimental, longitudinal y prospectivo simple ciego. Participaron 11 pacientes, quienes fueron asignados aleatoriamente a cada grupo de estudio. Ambos grupos recibieron de 10 a 12 sesiones de terapia física. Cinco pacientes fueron asignados al grupo de tratamiento control y seis pacientes al grupo de tratamiento experimental (OA + IM). A todos se les evaluó antes y después del tratamiento para determinar la función, la fuerza (newtons) y la movilidad (porcentaje) de la extremidad afectada, así como la desincronización de alfa (8-13 Hz) en el área motora suplementaria, la corteza premotora y la corteza motora primaria durante tareas de OA + IM y observación de la acción más ejecución motora (OA + EM).

Resultados.

El grupo experimental presentó mejoría en la función y la fuerza. Se encontró correlación negativa entre la desincronización en el área motora suplementaria y la función, así como incremento postratamiento de la desincronización en la corteza premotora del hemisferio lesionado únicamente para el grupo experimental.

Conclusiones.

Una intervención basada en OA + IM impacta positivamente en la recuperación de la extremidad superior parética mediante la estimulación del área motora suplementaria, corteza involucrada en la preparación y aprendizaje del movimiento. La terapia OA + IM puede usarse como tratamiento complementario en pacientes con paresia de una extremidad superior posterior a un ictus crónico.

Palabras clave

Desincronización de alfa
Ejecución motora
Ictus
Imaginería motora
Observación de la acción
Paresia de extremidad superior
Financiación: El presente trabajo recibió el apoyo del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) de México, a través una beca de doctorado (Becario: 230130, CVU: 326866).
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pmcIntroducción

La observación de la acción (OA) [1,2] y la imaginería motora (IM) [3] se consideran formas de representación motora funcionalmente equivalentes, relacionadas con la ejecución del movimiento (EM) [4,5]. De acuerdo con la evidencia de neuroimagen, durante tareas de OA y de IM tanto el área motora suplementaria como la corteza premotora se activan de manera semejante [6]. Ambas regiones interactúan con la corteza motora primaria en la planeación e inicio de movimientos secuenciados [7,8]. Debido a estas características funcionales, tanto la OA como la IM se han propuesto como técnicas para facilitar la recuperación de las hemiparesias de la extremidad superior posterior a ictus [9-13].

Diversos estudios sobre los efectos de intervenciones basadas en OA para pacientes con ictus describen mejoría en escalas clínicas de la función motora al compararla con una línea base o controles [14-18]. Asimismo, se han administrado tratamientos centrados en la IM para evaluar sus efectos clínicos [19,20] (para una revisión, véase Fernández-Gómez y Sánchez-Cabeza [21]) mediante la reducción del grado de afectación del miembro parético, incremento en su uso y mantenimiento de los efectos positivos [22-25]. No obstante, existen estudios que comunican resultados contrarios sobre las intervenciones basadas en OA e IM para pacientes con ictus; en este sentido, Ietswaart et al [26] y Braun et al [27] concluyen en sus respectivas investigaciones que los tratamientos no producen recuperación motora en estos casos.

A pesar de que las intervenciones basadas en OA y en IM para pacientes con paresia de una extremidad superior como secuela de ictus han demostrado producir mejoría clínica [28,29], Vogt et al [9] apuntan que ‘normalmente solo una forma de tratamiento, OA o IM, se ha usado como intervención’, argumentando que esta aproximación ignora los posibles beneficios de un entrenamiento motor multimodal basado en OA más IM (OA + IM). La investigación de Conson et al [30] con sujetos sanos, sustenta esta propuesta al demostrar que la OA tiene efectos facilitadores para la IM, mientras que Sun et al [31] alegan que una intervención centrada en OA + IM mejora la activación en la corteza sensoriomotora y facilita la recuperación de la extremidad superior parética en pacientes con ictus.

El presente estudio tuvo como objetivo investigar los efectos de una intervención basada en OA + IM complementaria a la rehabilitación física en pacientes con ictus crónico, bajo la hipótesis de que la estimulación mediante OA + IM potencia la recuperación de la fuerza, la movilidad y la función de la extremidad superior parética. Para superar algunas limitaciones presentadas en el estado del arte, se tomaron las siguientes medidas: la intervención se basó en OA e IM de manera conjunta (OA + IM) [32]; las mediciones clínicas de fuerza y movilidad se llevaron a cabo mediante un dispositivo robótico computarizado; los pacientes tenían al menos 12 meses de evolución, de manera que la recuperación esperada en los primeros seis meses hubiera alcanzado su meseta [33-35]; y se llevaron a cabo registros electroencefalográficos para determinar si la estimulación vía OA + IM producía cambios a largo plazo (6 semanas) en la actividad eléctrica cerebral en áreas motoras [32,36].

Pacientes y métodos

Diseño del estudio

Se realizó un diseño experimental, longitudinal y prospectivo. Cada paciente fue asignado al azar a un grupo mediante aleatorización por tómbola. El estudio fue ciego simple con evaluación ciega por terceros; ni los evaluadores ni los pacientes sabían a qué grupo pertenecían.

Pacientes

Los pacientes se reclutaron en el servicio de daño cerebral adquirido del Instituto Nacional de Rehabilitación Luis Guillermo Ibarra Ibarra (INR-LGII) en la Ciudad de México y debían cumplir con los siguientes criterios de inclusión: a) primer ictus con evolución de más de 12 meses; b) diestros; c) mayores de 18 años; y d) minimental mayor o igual a 20. Se excluyó a los pacientes: a) con ictus secundario a traumatismo craneoencefálico; b) en tratamiento concurrente para paresia de extremidad superior; c) con cuadriparesia; d) con discapacidad visual; y e) con padecimientos crónicos no controlados. Las características sociodemográficas de la muestra pueden observarse en la tabla I.

Tabla I Características sociodemográficas de la muestra total y por grupo.

	Edad en años	Evolución en semanas	Sexo	Paresia	Tipo de ictus	Hemisferio lesionado	
Muestra total (N = 11)	50,4 (±10,6)	141 (±92,2)	H = 6, M = 5	Der = 6 Izq = 5	Isq = 8 Hem = 3	Der = 5 Izq = 6	
	
Grupo experimental (n = 6)	53,1 (±11,1)	136,8 (±107)	H = 4, M = 2	Der = 3 Izq = 3	Isq = 3 Hem = 3	Der = 3 Izq = 3	
	
Grupo control (n = 5)	47,2 (±10)	146,2 (±82,8)	H = 2, M = 3	Der = 3 Izq = 2	Isq = 5 Hem = 0	Der = 2 Izq = 3	
Der: derecha; H: hombre; Hem: hemorrágico; Isq: isquémico; Izq: izquierda; M: mujer.

El estudio fue aprobado por el Comité de Investigación y Ética del INR-LGII. Los pacientes dieron su consentimiento informado escrito de acuerdo con los estándares de la Declaración de Helsinki.

Variables de estudio

Principales

La variable de interés función deriva del dominio llamado función motora, de acuerdo con la escala de evaluación Fugl-Meyer, que determina clínicamente la recuperación posterior a ictus a través de la observación directa del desempeño. La escala de evaluación Fugl-Meyer mide también otros dominios, como la función sensitiva, el equilibrio, el movimiento articular y el dolor articular, calificándolos en una escala ordinal de tres opciones (0 = no puede ejecutar; 1 = ejecuta parcialmente; y 2 = ejecuta totalmente) [37,38]. De acuerdo con los objetivos de la presente investigación, la evaluación se centró únicamente en los ítems relacionados con el movimiento de la extremidad superior (hombro, codo y muñeca), considerando cambios en la actividad refleja y la actividad voluntaria en relación con sinergias motoras.

Para la medición, control e intervención se usó el sistema robótico para rehabilitación AMADEOÒ, el cual sujeta el brazo y la mano del paciente a un dispositivo compuesto por palancas a las que se acoplan los dedos mediante imanes (Fig. 1a). El robot aplica diferentes resistencias de flexión y extensión a cada dedo, además de medir los rangos de movimiento, las fuerzas recibidas y la potencia de movilidad. Las variables de interés fueron la fuerza combinada (newtons) de flexión y extensión de los dedos y el rango de movilidad (porcentaje) de la mano. Mediante AMADEOÒ también se aplicó el programa de terapia física [39].

Figura 1 a) Evaluación mediante el sistema AMADEO®; b) Registro electroencefalográfico; c) Intervención centrada en OA + IM.

Secundarias

El registro electroencefalográfico se realizó en un cuarto iluminado y semisonoamortiguado, con los pacientes sentados cómodamente con los brazos apoyados en los reposabrazos de un sillón acolchado (Fig. 1b), mediante un amplificador de bioseñales modelo g.USBamp, marca g.TEC de 16 canales, con frecuencia de muestreo de 256 Hz y electrodos activos. Los datos para el análisis electroencefalográfico cuantitativo se obtuvieron durante tres tareas: reposo con ojos abiertos (línea base), OA + IM y observación de la acción más ejecución motora (OA + EM). Los movimientos observados en vídeo (levantar una botella y levantar una cuchara) se presentaron en un monitor de 50 cm ubicado en una mesa a un metro de distancia frente a los pacientes.

Los ensayos tuvieron la siguiente estructura (Fig. 2a): a) cruz blanca fija al centro del monitor durante tres segundos; b) beep y flecha apuntando aleatoriamente a la izquierda o a la derecha durante 1-1,5 segundos para indicar qué mano debía usarse para la tarea; c) vídeo corto que mostraba aleatoriamente una mano en primera persona levantando una botella o una cuchara durante 3,5-4 segundos; y d) pantalla azul durante 3-5 segundos para indicar el final del ensayo. Las fluctuaciones en los tiempos de presentación de los estímulos flecha, vídeo y pantalla azul se distribuyeron aleatoriamente durante los ensayos y todos los pacientes estuvieron expuestos a ellas en igual proporción. Todos los pacientes realizaron todas las tareas. Para fines de control, la mitad de los ensayos se realizó con la extremidad superior parética y la otra mitad con la extremidad superior no parética.

Figura 2 a) Estructura de los ensayos electroencefalográficos; b) Posición de los electrodos del electroencefalograma.

Durante la presentación del vídeo, los pacientes debían imaginar (OA + IM) o ejecutar (OA + EM) el movimiento observado, de acuerdo con lo indicado al inicio de cada serie de ensayos. El orden de las series de OA + IM y OA + EM fue aleatorio para evitar efectos de acarreo. Se realizaron ocho series de 20 ensayos por cada paciente, con períodos de reposo de 3-5 minutos después de cada dos series. Cuatro series (80 ensayos) correspondieron a la condición de OA + IM y cuatro más a la condición de OA + EM. Cada serie tuvo una duración de 4-5 minutos aproximadamente, y el registro tuvo una duración total de 35-45 minutos.

La inclusión de la tarea de OA + EM durante el registro electroencefalográfico obedece a la evidencia acerca de la equivalencia funcional y participación de sustratos neuronales similares durante la representación motora (OA e IM) y la ejecución motora (EM), que permitirían que el entrenamiento en la primera facilitara la segunda [4-6,9,31].

El análisis electroencefalográfico se centró en ventanas de un segundo durante los primeros tres segundos del vídeo para cada condición, separando los ensayos de extremidad superior parética y extremidad superior no parética. Se registraron seis electrodos de superficie acomodados de acuerdo con el sistema internacional 10-20 y localizados sobre el área motora suplementaria (Fz y Cz), la corteza premotora (F3 y F4) y la corteza motora primaria (C3 y C4) (Fig. 2b). La variable electroencefalográfica cuantitativa de interés para este estudio fue la desincronización relacionada con el evento del ritmo alfa (8-13 Hz) [40-42].

Intervención

Los pacientes que cumplieron con los criterios de inclusión se evaluaron mediante la escala de evaluación Fugl-Meyer, AMADEOÒ y un electroencefalograma cuantitativo antes de la asignación aleatoria a los grupos. Durante la intervención, tanto los pacientes como los profesionales encargados de la terapia física y las evaluaciones desconocían el grupo al que pertenecían. Al concluir el tratamiento, los pacientes se evaluaron nuevamente mediante la escala de evaluación Fugl-Meyer, AMADEOÒ y un electroencefalograma cuantitativo.

El grupo experimental recibió de 10 a 12 sesiones de tratamiento, que consistió en 10-12 minutos de terapia física más 25-30 minutos de OA + IM, centrados exclusivamente en la extremidad superior parética. Se administraron dos sesiones por semana, los lunes y jueves, durante seis semanas. La terapia física consistió en movimientos continuos de flexión y extensión de los dedos de la mano con frecuencia de 0,5 Hz. Antes de cada sesión se realizaron estiramientos de la mano (flexión y extensión de los dedos y la muñeca) y el brazo (flexión y extensión del codo y el hombro) como calentamiento para prevenir lesiones, dispuestos por un fisioterapeuta especializado en neurorrehabilitación. La intervención en OA + IM consistió en observar vídeos con movimientos de la mano repetitivos de acciones de la vida diaria (levantar una botella y levantar una cuchara), con perspectiva en primera persona, presentados en una pantalla de ordenador a 50 cm de distancia del paciente (Fig. 1c). Mientras observaban los movimientos, se les indicó que imaginaran que ellos mismos los realizaban con la extremidad superior parética, pero manteniéndola inmóvil, evocando cómo se sentiría al tocar la botella o la cuchara (temperatura y textura), la fuerza y tensión que deberían poner en el brazo y la mano, la posición del brazo y los dedos necesaria para conseguir la tarea y, además, la sensación de terminar el movimiento (beber de la botella o comer de la cuchara). La frecuencia de presentación de cada tarea fue la misma (el 50% levantar la botella y el 50% levantar la cuchara).

El grupo control recibió de 10 a 12 sesiones de terapia física con parámetros idénticos a los del tratamiento experimental. Con la finalidad de asegurar la constancia entre condiciones, después de la terapia física se designaron 25-30 minutos para una entrevista informal entre experimentador y paciente, durante la cual se presentaron los mismos vídeos usados para la intervención experimental a una distancia de 50 cm dentro del campo visual del paciente, sin brindar indicaciones al respecto, de manera que ambos grupos estuvieron expuestos a los mismos estímulos, con la diferencia de que el grupo experimental fue entrenado en OA + IM.

Durante la intervención, ninguno de los grupos realizó la tarea de OA + EM requerida para los registros electroencefalográficos, con el objetivo de evitar una posible interferencia entre los tratamientos.

Estadísticos

Se usó el paquete estadístico SPSSÒ versión 22.0 (IBM Corp., New York, Estados Unidos) para analizar las variables estudiadas. De manera inicial, se estableció la equivalencia de los grupos para las variables edad, tiempo de evolución y estado cognitivo (minimental) mediante la prueba U de Mann-Whitney. Posteriormente se realizó el mismo análisis con las variables de interés función, fuerza, movilidad y desincronización.

Se compararon las mediciones de función, fuerza, movilidad y desincronización, antes (PRE) y después (POS) del tratamiento, usando la prueba de Wilcoxon para establecer el efecto de la intervención en la muestra total y por grupo. Después se compararon las mediciones POS de las mismas variables entre grupos mediante la prueba U de Mann-Whitney para determinar si el grupo experimental presentaba mayor grado de mejoría. Se calculó el tamaño del efecto para todas las comparaciones mediante la d de Cohen o la g de Hedges según fuera el caso.

Finalmente, se correlacionaron las variables principales que presentaron cambios significativos con la desincronización mediante la prueba rho de Spearman para comprobar si la mejoría clínica estaba relacionada con la actividad eléctrica cerebral en alguna región específica (área motora suplementaria, corteza premotora o corteza motora primaria). El nivel de significancia establecido para todos los análisis fue de alfa < 0,05.

Resultados

Se reclutó a 14 pacientes, tres de los cuales fueron excluidos, dos por no cumplir los criterios de inclusión y uno por negarse a participar.

Los grupos se consideraron equivalentes, pues ninguna de las variables medidas antes del tratamiento presentó diferencias significativas (p < 0,05) (Tabla II).

Tabla II Comparación de variables pretratamiento.

	Control (RP)	Experimental (RP)	U	Z	p	
Edad (años)	5	6,83	10	–0,913	0,361	
	
Evolución (semanas)	6,6	5,5	12	–0,548	0,584	
	
Estado cognitivo	6,8	5,33	11	–0,746	0,456	
	
Funcionalidad PRE	6,5	5,58	12,5	–0,457	0,647	
	
Fuerza PRE	6,4	5,67	13	–0,369	0,712	
	
Movilidad PRE	4,8	7	9	–1,095	0,273	
	
Desincronización						
	
 Fz OA + EM NP PRE	5,8	6,17	14	–0,183	0,855	
	
 Fz OA + EM PA PRE	5,4	6,5	12	–0,548	0,584	
	
 F LES OA + EM PA PRE	7	5,17	10	–0,913	0,855	
F: frontal; Fz: frontal medial; LES: lesionado; NP: no parético; OA + EM: observación de la acción más ejecución motora; PA: parético; PRE: pretratamiento; RP: rango promedio.

Función, fuerza y movilidad

La comparación PRE frente a POS de la muestra total mostró diferencias significativas en la función (PRE, mediana 17 y rango 34, frente a POS, mediana 18 y rango 34; Z = –2,546, p = 0,011 y d = 0,234), pero no en la fuerza o la movilidad. Al comparar los cambios por grupos, se presentaron incrementos significativos en la función (PRE, mediana 12 y rango 34, frente a POS, mediana 20,5 y rango 34; Z = –2,032, p = 0,042 y d = 0,312) y la fuerza (PRE, mediana 43,5 y rango 64, frente a POS, mediana 58,5 y rango 66; Z = –2,201, p = 0,028 y d = 0,599) en el grupo experimental, mientras que en el grupo control no se presentaron cambios significativos en ninguna de las variables (Fig. 3).

Figura 3 Comparación pretratamiento (PRE) frente a postratamiento (POS) de variables clínicas en la muestra total, el grupo control y el grupo experimental.

La comparación POS entre grupos reveló significativamente mayor fuerza en el grupo experimental (experimental, mediana 58,5 y rango 66, frente a control, mediana 29 y rango 68; U = 4, p = 0,045 y g = 0,824), y ninguna diferencia significativa en la función o la movilidad (Fig. 4).

Figura 4 Comparación de variables clínicas postratamiento (POS) entre el grupo control y el grupo experimental.

Desincronización

Se encontraron cambios significativos durante la OA + EM, pero no durante la OA + IM. La comparación PRE frente a POS de la muestra total en Fz durante la OA + EM de la extremidad superior parética (OA + EM PA) mostró un incremento significativo en la desincronización POS (PRE, mediana 0,059 y rango 0,346, frente a POS, mediana –0,183 y rango 0,344; Z = –2,49, p = 0,013 y d = 1,399). Cuando se realizó la comparación por grupos, esta diferencia se mantuvo significativa en el grupo experimental (PRE, mediana 0,042 y rango 0,237, frente a POS, mediana –0,188 y rango 0,181; Z = –2,201, p = 0,028 y d = 2,819), pero no en el grupo control. Además, se encontró, para el grupo experimental, un incremento significativo en el mismo electrodo (Fz) durante la OA + EM de la extremidad superior no parética (OA + EM NP) (PRE, mediana –0,047 y rango 0,375, frente a POS, mediana –0,18 y rango 0,3; Z = –1,992, p = 0,046 y d = 1,628) (Fig. 5).

Figura 5 Desincronización pretratamiento (PRE) frente a postratamiento (POS) en frontal medial (Fz) durante la observación de la acción más ejecución motora (OA + EM) de la extremidad superior no parética (NP) y la extremidad superior parética (PA) en la muestra total, el grupo control y el grupo experimental.

La única diferencia significativa en la desincronización POS entre grupos se encontró en el electrodo frontal del hemisferio lesionado (F LES) durante la OA + EM PA, en la que el grupo experimental presentó mayor desincronización POS (experimental, mediana –0,057 y rango 0,296, frente a control, mediana –0,269 y rango 0,335; U = 3, p = 0,03 y g = 1,421) (Fig. 6).

Figura 6 Comparación de la desincronización postratamiento (POS) en frontal sano (F SAN) y frontal lesionado (F LES) durante la observación de la acción más ejecución motora (OA + EM) de la extremidad superior no parética (NP) y la extremidad superior parética (PA) entre el grupo control y el grupo experimental.

Correlación entre recuperación de la extremidad superior parética y desincronización

Se realizaron correlaciones para la muestra total, entre la función, la fuerza y la desincronización POS en Fz durante la OA + EM PA y la OA + EM NP, sin ningún resultado significativo. A continuación se realizó el mismo análisis para cada grupo y se encontró una correlación significativa fuerte positiva entre la función y la fuerza (rho(4) = 0,829 y p = 0,042), así como una correlación significativa fuerte negativa entre la función y la desincronización POS en Fz durante la OA + EM PA (rho(4) = –0,829 y p = 0,042) para el grupo experimental, pero no para el grupo control.

Discusión

Nuestros hallazgos demuestran que una intervención basada en la OA + IM facilita la recuperación de la extremidad superior parética en pacientes con ictus crónico en términos de función y fuerza, lo cual está de acuerdo con las propuestas de Vogt et al [9] y Eaves et al [13], con respecto a los beneficios de un entrenamiento motor multimodal en estos casos; y coincide parcialmente con lo notificado por Sun et al [31], quienes mostraron un incremento en la función relacionada con mayor activación de la corteza motora primaria, mientras que en nuestro estudio la relación se presentó entre la función y mayor activación del área motora suplementaria; una posible explicación para esta diferencia sería el tiempo de evolución, ya que nuestros pacientes crónicos son menos proclives a presentar modificaciones en áreas directamente relacionadas con el movimiento.

Asimismo, el incremento de la desincronización en el área motora suplementaria durante el movimiento de ambas extremidades superiores (OA + EM PA y OA + EM NP) después del tratamiento en el grupo experimental sugiere un efecto facilitador bilateral que está en línea con el estudio de Welniarz et al [43], quienes refieren una función moduladora del área motora suplementaria durante la preparación del movimiento, mientras que el incremento de la desincronización en la corteza premotora lesionada (F LES) durante el movimiento de la extremidad superior parética (OA + EM PA) en el grupo experimental indicaría procesos neuroplásticos relacionados con recuperación en la planeación del movimiento [44] e incluso con la reorganización para el control de parámetros básicos del movimiento habitualmente asignados a la corteza motora primaria, de acuerdo con lo descrito por Fridman et al [45].

Con respecto al incremento en la fuerza, el estudio de Scott et al [46] es el único antecedente que comunica una mejoría relacionada con la OA + IM. En conjunto, los hallazgos podrían indicar un efecto facilitador sobre la tensión intramuscular; no obstante, dichos autores se centraron en los músculos isquiotibiales, por lo que los resultados deben tomarse con cautela, pues se trata de grupos musculares y movimientos muy diferentes. También, se espera la correlación entre función y fuerza, pues la primera incluye aspectos de movimiento para los cuales la segunda es necesaria [38].

Un resultado interesante, aunque lógico, fue que durante la tarea de OA + EM y no durante la de OA + IM se encontró la mayor cantidad de cambios después del tratamiento en el grupo experimental, lo que parece coincidir con la propuesta de Jeannerod [4,5] acerca de la OA y la IM como fenómenos funcionalmente equivalentes y constituyentes encubiertos de la ejecución del movimiento.

Conclusiones

En este estudio examinamos los efectos de una intervención basada en OA + IM para pacientes con ictus crónico, bajo la premisa de que potencia la recuperación de la fuerza, la movilidad y la función de la extremidad superior parética. De acuerdo con los resultados, el tratamiento favoreció la mejoría en la fuerza y la función, pero no en la movilidad directamente.

Es probable que la intervención basada en OA + IM haya impactado de manera global en la recuperación de la extremidad superior parética mediante la estimulación del área motora suplementaria, región involucrada en la preparación, el inicio, el control y el aprendizaje del movimiento [6,47-49], lo cual indicaría que tiene un efecto positivo indirecto en la generación del movimiento, capacidad exclusiva de la corteza motora primaria [50], la cual no presentó cambios en la desincronización, y tampoco se detectaron cambios en la variable movilidad.

A juicio de los autores, lo anterior se complementa por el hecho de que los cambios en la desincronización se presentaron durante tareas de ejecución motora (OA + EM), y que, a su vez, la variable función está conformada tanto por movimientos reflejos como por movimientos voluntarios relacionados con sinergias motoras, es decir, que los efectos de la intervención podrían incidir en determinados parámetros del movimiento sin necesariamente favorecer la recuperación de la corteza motora primaria.

En resumen, nuestros hallazgos indican que la terapia centrada en OA + IM complementaria a la rehabilitación física puede usarse como tratamiento en pacientes con extremidad superior parética posterior a ictus y que sus efectos son favorables incluso en casos crónicos.

Es importante enfatizar que, a pesar de que los tamaños del efecto fueron de moderados a altos para las variables clínicas y muy altos para la activación cortical, los resultados deben tomarse con cautela, pues el estudio tuvo limitaciones importantes, como el tamaño y la heterogeneidad de la muestra, además de la baja resolución espacial inherente al electroencefalograma. Para futuras investigaciones se recomienda incrementar el tamaño de la muestra y homogeneizar sus características para robustecer el análisis estadístico, así como incluir estudios de imagen funcional durante las tareas para establecer de manera más precisa las áreas corticales involucradas. Finalmente, se sugiere administrar diferentes versiones del tratamiento basado en OA + IM para determinar los efectos de la duración, la frecuencia y el tiempo de exposición en la recuperación.

Agradecimientos:

Los autores desean agradecer al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) de México por su apoyo al desarrollo de esta investigación (Becario: 230130, CVU: 326866); al terapeuta Isauro Rafael Hernández Sánchez por su cooperación con el proceso de tratamiento automatizado; a la doctora Susana Martín del Campo Arias, la doctora Claudia Hernández Arenas y el doctor Paul Carrillo Mora por su apoyo en el reclutamiento de pacientes y sus observaciones acerca de la EVC; y a la ingeniera Josefina Gutiérrez Martínez por facilitar el acceso al área y uso de registro electroencefalográfico.

Original
Paresis of an upper extremity. Action observation and motor imagery in recovery of patients with chronic stroke
Valadez-Roque Gabriel https://orcid.org/0000-0002-6708-374X

Cantillo-Negrete Jessica https://orcid.org/0000-0002-8453-1807

Carino-Escobar Rubén I. https://orcid.org/0000-0001-7075-413X

Torres-Chávez Álvaro https://orcid.org/0009-0004-5972-0755

Rehabilitation Psychology Unit. Rehabilitation Medicine Division. Mexico City, Mexico Rehabilitation Medicine Division Rehabilitation Medicine Division Mexico City Mexico
Clinical Neuroscience Research Division. Luis Guillermo Ibarra Ibarra National Rehabilitation Institute (INR-LGII). Mexico City, Mexico Luis Guillermo Ibarra Ibarra National Rehabilitation Institute (INR-LGII) Luis Guillermo Ibarra Ibarra National Rehabilitation Institute (INR-LGII) Mexico City Mexico
Faculty of Psychology. National Autonomous University of Mexico (UNAM). Mexico City, Mexico National Autonomous University of Mexico (UNAM) National Autonomous University of Mexico (UNAM) Mexico City Mexico
Correspondence: Dr. Álvaro Torres Chávez. Faculty of Psychology (office 218). UNAM. Av. Universidad, 3004. 04510 Mexico City, Mexico. E-mail: alvarot@unam.mx
Introduction.

Action observation (AO) and motor imagery (MI) are considered functionally equivalent forms of motor representation related to movement execution (ME). Because of their characteristics, AO and MI have been proposed as techniques to facilitate the recovery of post-stroke hemiparesis in the upper extremities.

Patients and methods.

An experimental, longitudinal, prospective, single-blinded design was undertaken. Eleven patients participated, and were randomly assigned to each study group. Both groups received 10 to 12 sessions of physical therapy. Five patients were assigned to the control treatment group, and six patients to the experimental treatment group (AO + MI). All were assessed before and after treatment for function, strength (newtons) and mobility (percentage) in the affected limb, as well as alpha desynchronisation (8-13 Hz) in the supplementary motor area, the premotor cortex and primary motor cortex while performing AO + MI tasks and action observation plus motor execution (AO + ME).

Results.

The experimental group presented improvement in function and strength. A negative correlation was found between desynchronisation in the supplementary motor area and function, as well as a post-treatment increase in desynchronisation in the premotor cortex of the injured hemisphere in the experimental group only.

Conclusions.

An AO + MI-based intervention positively impacts recovery of the paretic upper extremity by stimulating the supplementary motor area, a cortex involved in movement preparation and learning. AO + MI therapy can be used as adjunctive treatment in patients with upper extremity paresis following chronic stroke.

Key words

Action observation
Alpha desynchronisation
Motor execution
Motor imagery
Paresis of the upper extremity
Stroke
Funding: This work was supported by the National Science and Technology Council (CONACyT) of Mexico through a doctoral grant (Recipient: 230130, CVU: 326866).Introduction

Action observation (AO) [1,2] and motor imagery (MI) [3] are considered functionally equivalent forms of motor representation related to movement execution (ME) [4,5]. According to neuroimaging evidence, both the supplementary motor area and the premotor cortex are activated in similar ways during AO and MI tasks [6]. Both regions interact with the primary motor cortex in the planning and initiation of sequenced movements [7,8]. Because of their functional characteristics, AO and MI have been proposed as techniques to facilitate recovery from post-stroke hemiparesis in the upper extremities [9-13].

Several studies of the effects of interventions based on AO for stroke patients report improvements in clinical motor function scales compared to a baseline or controls [14-18]. Treatments focusing on MI have also been administered in order to evaluate their clinical effects [19,20] (for a review, see Fernández-Gómez and Sánchez-Cabeza [21]) involving reducing the degree of involvement of the paretic limb, increasing its use and maintaining the positive effects [22-25]. However, some studies have reported contrary results for AO- and MI-based interventions with stroke patients; in their respective studies, Ietswaart et al [26] and Braun et al [27] conclude that treatments do not lead to motor recovery in these cases.

Although AO- and MI-based interventions for patients with paresis of an upper extremity as a sequela of stroke have been shown to lead to clinical improvement [28,29], Vogt et al [9] note that ‘Typically only one form of treatment, either MI or AO, has been used as an intervention’, and argue that this approach ignores the potential benefits of multimodal motor training with both AO and MI (AO + MI). Research with healthy subjects by Conson et al [30] supports this proposition by demonstrating that AO has facilitation effects for MI, while Sun et al [31] claim that an AO- + MI-focused intervention improves activation in the sensorimotor cortex, and facilitates recovery of the paretic upper extremity in stroke patients.

The present study aimed to investigate the effects of an AO- + MI-based intervention complementing physical rehabilitation in patients with chronic stroke, based on the hypothesis that AO + MI stimulation enhances the recovery of strength, mobility and function of the paretic upper extremity. The following steps were taken to overcome some of the limitations presented by the state of the art: the intervention was based on AO and MI together (AO + MI) [32]; clinical strength and mobility were measured using a computerised robotic device; the patients had a time to progression of at least 12 months, so that the expected recovery in the first six months would have reached a plateau [33-35]; and electroencephalographic recordings were performed to determine whether stimulation via AO + MI led to long-term (6 weeks) changes in brain electrical activity in the motor areas [32,36].

Patients and methods

Study design

An experimental, longitudinal, prospective design was undertaken. Each patient was assigned to a group by randomisation by a draw. The study was single-blinded, with third-party blinded evaluation; neither the evaluators nor the patients knew which group they belonged to.

Patients

The patients were recruited from the acquired brain injury service of the Luis Guillermo Ibarra Ibarra National Rehabilitation Institute (INR-LGII) in Mexico City, and had to meet the following inclusion criteria: a) first stroke with time to progression of more than 12 months; b) right-handed; c) over 18 years of age; and d) Mini-Mental test score of 20 or over. Patients were excluded: a) if they had a stroke secondary to traumatic brain injury; b) if they were in concurrent treatment for paresis of the upper extremity; c) if they had quadriparesis; d) if they were visually impaired; and e) if they had an uncontrolled chronic condition. The sociodemographic characteristics of the sample are shown in Table I.

Table I Sociodemographic characteristics of the total sample and for each group.

	Age in years	Time to progression (weeks)	Sex	Paresis	Type of stroke	Injured hemisphere	
Total sample (N = 11)	50.4 (±10.6)	141 (±92.2)	M = 6. F = 5	R = 6 L = 5	Isq = 8 Hem = 3	R = 5 L = 6	
	
Experimental group (n = 6)	53.1 (±11.1)	136.8 (±107)	M = 4. F = 2	R = 3 L = 3	Isq = 3 Hem = 3	R = 3 L = 3	
	
Control group (n = 5)	47.2 (±10)	146.2 (±82.8)	M = 2. F = 3	R = 3 L = 2	Isq = 5 Hem = 0	R = 2 L = 3	
Hem: haemorrhagic; Isch: ischemic; L: left; R: right; M: male; F: female.

The study was approved by the Research and Ethics Committee of the INR-LGII. The patients gave their written informed consent in accordance with the standards of the Declaration of Helsinki.

Study variables

Primary

The variable of interest function is derived from the domain known as motor function according to the Fugl-Meyer assessment scale, which clinically determines post-stroke recovery by directly observing performance. The Fugl-Meyer assessment scale also measures other domains, including sensation, balance, joint motion and joint pain, rating them on an ordinal scale with three possible answers (0 = none; 1 = partial; and 2 = full) [37,38]. In accordance with the objectives of this study, the evaluation focused only on the items related to movement of the upper extremity (the shoulder, elbow and wrist), considering changes in reflex activity and volitional movement in relation to motor synergies.

The AMADEO® robot-assisted rehabilitation system was used for measurement, control and intervention. The patient’s arm and hand is fastened to a device composed of levers, to which the fingers are attached by means of magnets (Fig. 1a). The robot applies various flexion and extension resistances to each finger, and measures the ranges of mobility, forces received and power of mobility. The variables of interest were the combined force (newtons) of flexion and extension of the fingers, and the range of motion (percentage) of the hand. The AMADEO® physical therapy programme was also applied [39].

Figure 1 a) Evaluation using the AMADEO® system; b) Electroencephalographic recording; c) Intervention focused on AO + MI.

Secondary

Electroencephalographic recording was performed in a lit, semi-soundproofed room, with the patients seated comfortably and their arms resting on the armrests of a padded armchair (Fig. 1b), using a g.USBamp model g.TEC 16-channel biosignal amplifier with a sampling frequency of 256 Hz and active electrodes. The data for the quantitative electroencephalographic analysis were obtained during three tasks: resting with eyes open (baseline), AO + MI and action observation plus movement execution (AO + ME). The movements shown on video (lifting a bottle and lifting a spoon) were presented on a 50-centimetre monitor placed on a table one metre in front of the patients.

The trials had the following structure (Fig. 2a): a) a fixed white cross appeared in the centre of the monitor for three seconds; b) a beep and an arrow pointed randomly to the left or right for 1-1.5 seconds to indicate which hand should be used for the task; c) a short video randomly showed a first-person perspective of a hand lifting a bottle or spoon for 3.5-4 seconds; and d) a blue screen for 3-5 seconds indicated the end of the test. Fluctuations in the display times of the arrow, video and blue screen stimuli were randomly distributed among trials, and all patients were subjected to them in equal proportion. All the patients performed all the tasks. For control purposes, half of the trials were performed with the paretic upper extremity and the other half with the non-paretic upper extremity.

Figure 2 a) Structure of the electroencephalographic trials; b) position of the electroencephalogram electrodes.

While the video was displayed, the patients had to imagine (AO + MI) or perform (AO + ME) the movement they saw, as instructed at the beginning of each series of trials. The order of the AO + IM and AO + EM series was randomised in order to prevent carryover effects. Eight series of 20 tests were performed for each patient, with rest periods of 3-5 minutes after every two series. Four series (80 trials) were for AO + MI, and another four for AO + ME. Each series lasted for approximately 4-5 minutes, and the recording had a total duration of 35-45 minutes.

The AO + EM task was included in the electroencephalographic recording due to evidence for the functional equivalence and involvement of similar neural substrates during motor representation (AO and MI) and motor execution (ME), which would enable training in the former to facilitate the latter [4-6,9,31].

The electroencephalographic analysis focused on one-second windows during the first three seconds of the video for each condition, separating the paretic upper extremity and non-paretic upper extremity trials. Six surface electrodes arranged according to the international 10-20 system and located over the supplementary motor area (Fz and Cz), the premotor cortex (F3 and F4) and the primary motor cortex (C3 and C4) were recorded (Fig. 2b). The quantitative electroencephalographic variable of interest for this study was event-related desynchronisation of the alpha rhythm (8-13 Hz) [40-42].

Intervention

The patients who met the inclusion criteria were evaluated using the Fugl-Meyer assessment scale, AMADEO® and a quantitative electroencephalogram prior to their randomisation to the groups. During the intervention, both the patients and the professionals responsible for the physical therapy and evaluations were unaware of the group which the patients belonged to. At the conclusion of the treatment, the patients were re-evaluated using the Fugl-Meyer assessment scale, AMADEO® and a quantitative electroencephalogram.

The experimental group received 10-12 treatment sessions, consisting of 10-12 minutes of physical therapy plus 25-30 minutes of AO + MI, focused exclusively on the paretic upper extremity. Two sessions were administered per week, on Mondays and Thursdays, for six weeks. The physical therapy consisted of continuous flexion and extension movements of the fingers at a frequency of 0.5 Hz. Exercises involving stretching of the hand (flexion and extension of the fingers and wrist) and arm (flexion and extension of the elbow and shoulder) were performed before each session as a warm-up to prevent injuries, as specified by a physiotherapist specialising in neurorehabilitation. The AO + MI intervention consisted of watching videos showing repetitive hand movements in daily life actions (lifting a bottle and lifting a spoon), from a first-person perspective, presented on a computer screen at a distance of 50 centimetres from the patient (Fig. 1c). While watching the movements, the patients were instructed to imagine themselves performing them with the paretic upper limb, but keeping it immobile, evoking how it would feel to touch the bottle or spoon (the temperature and texture), the force and tension they would have to exert on the arm and hand, the position of the arm and fingers needed to perform the task, and the feeling of completing the movement (drinking from the bottle or eating from the spoon). Each task was displayed with the same frequency (50% lifting the bottle and 50% lifting the spoon).

The control group received from 10 to 12 sessions of physical therapy, with parameters identical to those of the experimental treatment. In order to ensure consistency between conditions, after the physical therapy, 25-30 minutes were allocated to an informal interview between the experimenter and patient, during which the same videos used for the experimental intervention were presented at a distance of 50 cm in the patient’s field of vision, with no cues provided, so that both groups were exposed to the same stimuli, with the difference that the experimental group was trained in AO + MI.

During the intervention, neither group performed the AO + EM task required for electroencephalographic recordings, in order to prevent any possible interference between the treatments.

Statistics

Version 22.0 of the SPSS® statistical package (IBM Corp., New York, United States) was used to analyse the variables studied. The equivalence of the groups was initially established for the variables age, time to progression and cognitive status (Mini-Mental test) using the Mann-Whitney U test. The same analysis was subsequently performed with the variables of interest function, strength, mobility and desynchronisation.

The measurements of function, strength, mobility and desynchronisation before (PRE) and after (POS) treatment were compared using the Wilcoxon test to determine the effect of the intervention in the overall sample and for each group. The POS measurements of the same variables were then compared between the groups using the Mann-Whitney U test to determine whether the experimental group presented a greater degree of improvement. Effect sizes were calculated for all the comparisons using Cohen’s d or Hedges’ g as appropriate.

Finally, the main variables that presented significant changes were correlated with desynchronisation using Spearman’s rho test to ascertain whether the clinical improvement was related to brain electrical activity in any specific region (the supplementary motor area, premotor cortex or primary motor cortex). The level of significance established for all the analyses was alpha < 0.05.

Results

Fourteen patients were recruited. Three of them were excluded, as two did not meet the inclusion criteria and one refused to participate.

The groups were considered equivalent, as none of the variables measured before treatment showed any significant differences (p < 0.05) (Table II).

Table II Comparison of pre-treatment variables.

	Control (MR)	Experimental (MR)	U	Z	p	
Age (years)	5	6.83	10	–0.913	0.361	
	
Time to progression (weeks)	6.6	5.5	12	–0.548	0.584	
	
Cognitive status	6.8	5.33	11	–0.746	0.456	
	
Functionality PRE	6.5	5.58	12.5	–0.457	0.647	
	
Strength PRE	6.4	5.67	13	–0.369	0.712	
	
Mobility PRE	4.8	7	9	–1.095	0.273	
	
Desynchronisation						
	
 Fz AO + ME NP PRE	5.8	6.17	14	–0.183	0.855	
	
 Fz AO + ME PA PRE	5.4	6.5	12	–0.548	0.584	
	
 F INJ AO + ME PA PRE	7	5.17	10	–0.913	0.855	
AO + ME: action observation plus motor execution; F: frontal; Fz: medial frontal; INJ: injured; MR: mean range; NP: not paretic; PA: paretic; PRE: pre-treatment.

Function, strength and mobility

PRE vs. POS comparison of the total sample showed significant differences in function (PRE, median 17 and range 34, vs. POS, median 18 and range 34; Z = -2.546, p = 0.011 and d = 0.234), but not in strength or mobility. When comparing the changes by group, there were significant increases in function in the experimental group (PRE, median 12 and range 34, vs. POS, median 20.5 and range 34; Z = –2.032, p = 0.042 and d = 0.312) and strength (PRE, median 43.5 and range 64, vs. POS, median 58.5 and range 66; Z = –2.201, p = 0.028 and d = 0.599), while there were no significant changes in any of the variables in the control group (Fig. 3).

Figure 3 Comparison of pre-treatment (PRE) versus post-treatment (POS) clinical variables in the total sample, the control group and the experimental group.

POS comparison between groups revealed significantly greater strength in the experimental group (experimental, median 58.5 and range 66, versus control, median 29 and range 68; U = 4, p = 0.045 and g = 0.824), and no significant differences in function or mobility (Fig. 4).

Figure 4 Comparison of post-treatment clinical variables (POS) between the control group and the experimental group.

Desynchronisation

Significant changes were found during AO + ME, but not during AO + MI. PRE vs. POS comparison of the total sample at Fz during AO + ME of the paretic upper extremity (AO + ME PA) showed a significant increase in POS desynchronisation (PRE, median 0.059 and range 0.346, vs. POS, median –0.183 and range 0.344; Z = –2.49, p = 0.013 and d = 1.399). When the groups were compared, this difference remained significant in the experimental group (PRE, median 0.042 and range 0.237, vs. POS, median –0.188 and range 0.181; Z = –2.201, p = 0.028 and d = 2.819), but not in the control group. A significant increase at the same electrode (Fz) during AO + ME of the non-paretic upper extremity (AO + ME NP) was also found for the experimental group (PRE, median –0.047 and range 0.375, vs. POS, median –0.18 and range 0.3; Z = –1.992, p = 0.046 and d = 1.628) (Fig. 5).

Figure 5 Pre-treatment (PRE) versus post-treatment (POS) desynchronisation at the medial frontal electrode (Fz) during action observation plus motor execution (AO + ME) of the non-paretic upper extremity (NP) and paretic upper extremity (PA) in the total sample, the control group and the experimental group.

The only significant difference in POS desynchronisation between the groups was in the frontal electrode of the injured hemisphere (F INJ) during AO + ME PA, in which the experimental group presented greater POS desynchronisation (experimental, median –0.057 and range 0.296, vs. control, median –0.269 and range 0.335; U = 3, p = 0.03 and g = 1.421) (Fig. 6).

Figure 6 Comparison between the control and experimental groups of post-treatment desynchronisation (POS) in healthy frontal cortex (F HEA) and injured frontal cortex (F INJ) during action observation plus motor execution (AO + ME) of the non-paretic upper extremity (NP) and paretic upper extremity (PA).

Correlation between recovery in the paretic upper extremity and desynchronisation

Correlations were performed for the total sample, between function, strength and POS desynchronisation at Fz during AO + ME PA and AO + ME NP, with no significant results. We then performed the same analysis for each group, and found a significant strong positive correlation between function and strength (rho(4) = 0.829 and p = 0.042), as well as a significant strong negative correlation between function and POS desynchronisation at Fz during AO + ME PA (rho(4) = –0.829 and p = 0.042) for the experimental group, but not for the control group.

Discussion

Our findings show that an AO- + MI-based intervention facilitates recovery of the paretic upper extremity in chronic stroke patients in terms of function and strength, which is consistent with the suggestions of Vogt et al [9] and Eaves et al [13], concerning the benefits of multimodal motor training in these cases; this is partially consistent with the results reported by Sun et al [31], who reported an increase in function related to greater activation of the primary motor cortex, whereas in our study the relationship was between function and greater activation of the supplementary motor area; a possible explanation for this difference could be the time to progression, since our chronic patients are less likely to present changes in areas directly related to movement.

Likewise, the increased desynchronisation in the supplementary motor area during movement of both upper limbs (AO + ME PA and AO + ME NP) after treatment in the experimental group suggests a bilateral facilitating effect that is consistent with the findings of Welniarz et al [43], who refer to a modulatory function of the supplementary motor area during movement preparation, while the increased desynchronisation in the injured premotor cortex (F INJ) during movement of the paretic upper limb (AO + ME PA) in the experimental group indicates neuroplastic processes related to recovery in movement planning [44] and even reorganisation for control of the basic movement parameters usually assigned to the primary motor cortex, consistent with that described by Fridman et al [45].

With regard to increased strength, the study by Scott et al [46] is the only precedent reporting an improvement related to AO + MI. Taken together, the findings could indicate a facilitating effect on intramuscular tension; however, these authors focused on the hamstring muscles, so the results should be considered with caution, as these are very different muscle groups and movements. The correlation between function and strength is also expected, as the former includes aspects of motion for which the latter is necessary [38].

An interesting but nevertheless logical result was that during the AO + ME task and not during the AO + MI task, the most post-treatment changes were observed in the experimental group, which seems to be consistent with Jeannerod’s proposal [4,5] concerning AO and MI as functionally equivalent phenomena, and hidden constituents of movement execution.

Conclusions

In this study, we examined the effects of an AO- + MI-based intervention for chronic stroke patients on the assumption that it enhances recovery of strength, mobility, and function of the paretic upper extremity. According to the results, the treatment favoured improvement in strength and function, but not directly in mobility.

It is likely that the AO + MI-based intervention had an overall impact on the recovery of the paretic upper extremity by stimulating the supplementary motor area, a region involved in the preparation, initiation, control and learning of movement [6,47-49]. This would indicate that it has an indirect positive effect on the generation of movement, which only the primary motor cortex is capable of [50], and the latter showed no changes in desynchronisation. No changes in the mobility variable were detected either.

In the authors’ opinion, this is complemented by the fact that the changes in desynchronisation occurred during motor execution tasks (AO + ME), and that the function variable is in turn made up of both reflex movements and voluntary movements related to motor synergies, i.e. the effects of the intervention could affect some motion parameters without necessarily favouring the recovery of the primary motor cortex.

In summary, our findings indicate that AO + MI-focused therapy as a complement to physical rehabilitation can be used as a treatment for patients with post-stroke paresis in the upper extremity, and that its effects are positive even in chronic cases.

It is important to note that although the effect sizes were moderate to high for the clinical variables and very high for cortical activation, the results should be considered with caution, as the study had important limitations, such as the size and heterogeneity of the sample, in addition to the low level of spatial resolution in the electroencephalogram. In future research, we recommend increasing the sample size and homogenising its characteristics in order to increase the robustness of the statistical analysis, and including functional imaging studies during the tasks to establish the cortical areas involved more precisely. Finally, we suggest administering different versions of the AO + MI based treatment to determine the effects of duration, frequency and time of exposure on recovery.

Acknowledgements:

The authors would like to thank the National Science and Technology Council (CONACyT) of Mexico for its support for this research (Recipient: 230130, CVU: 326866); the therapist Isauro Rafael Hernández Sánchez for his help with the automated treatment process; Dr. Susana Martín del Campo Arias, Dr. Claudia Hernández Arenas and Dr. Paul Carrillo Mora for their support in the recruitment of patients and their comments on cerebrovascular disease; and the engineer Josefina Gutiérrez Martínez for facilitating access to the area and the use of electroencephalographic recording.

Conflict of interests: The authors declare that this work is subject to no conflict of interest of any kind.
