
==== Front
Rev Neurol
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Revista de Neurología
0210-0010
1576-6578
Viguera Editores (Evidenze Group)

37612827
RN-77-109
10.33588/rn.7705.2023099
Original
Teoría de la mente en niños con trastorno por déficit de atención/hiperactividad
Coelho Beatriz https://orcid.org/0009-0001-4924-4028

Mota Bárbara
Viana Victor
Igreja Ana I.
Candeias Linda
Rocha Hélia
Rocha Diogo Fernandes-da
Guardiano Micaela
Facultad de Medicina Facultad de Medicina Facultad de Medicina Oporto Portugal
Facultad de Medicina (B. Coelho). Facultad de Ciencias de la Alimentación y Ciencias de la Nutrición Facultad de Ciencias de la Alimentación y Ciencias de la Nutrición Facultad de Ciencias de la Alimentación y Ciencias de la Nutrición Oporto Portugal
Centro de Psicología. Universidade do Porto Universidade do Porto Universidade do Porto Oporto Portugal
Centro Hospitalar Universitário São João. Oporto Centro Hospitalar Universitário São João Centro Hospitalar Universitário São João Oporto Portugal
Prisma-Centro de Desenvolvimento e Terapias. Custóias, Portugal Prisma-Centro de Desenvolvimento e Terapias Prisma-Centro de Desenvolvimento e Terapias Custóias Portugal
Correspondencia: Dra. Beatriz Coelho. Facultad de Medicina. Universidad de Oporto. Alameda Prof. Hernâni Monteiro, 4200-319 Porto, Portugal. E-mail: beatrizccoelho4@gmail.com
Conflicto de intereses: Los autores declaran no tener conflictos de interés.

2023
01 9 2023
77 5 109114
10 7 2023
Copyright: © Revista de Neurología
2023
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ Revista de Neurología trabaja bajo una licencia Creative Commons
Introducción.

La teoría de la mente (TM) está involucrada en la cognición social, ya que evalúa nuestra capacidad para atribuir estados mentales a los demás con el fin de predecir y explicar el comportamiento. En la bibliografía, se ha observado que los niños con trastorno por déficit de atención/hiperactividad (TDAH) muestran algunas alteraciones en la TM en comparación con los niños sin problemas de neurodesarrollo. Nuestro objetivo en este estudio fue comparar la TM en dos grupos: niños en edad escolar con desarrollo normal y niños en edad escolar con TDAH.

Sujetos y métodos.

Se reclutó a 35 niños con edades comprendidas entre los 6 y los 12 años: 17 con TDAH y 18 sin problemas de neurodesarrollo. La TM se evaluó utilizando un método de evaluación validado para la población portuguesa: Tortuga en la Isla-Batería de Evaluación de Funciones Ejecutivas en Niños.

Resultados.

Obtuvimos dos grupos comparables en cuanto a datos sociodemográficos. No hubo diferencias significativas entre los dos grupos en cuanto a la TM.

Conclusiones.

La evaluación de la TM en niños portugueses no reveló alteraciones significativas en esta habilidad cognitiva en niños con TDAH.

Palabras clave

Cognición social
Desarrollo nerocognitivo
Funciones ejecutivas
Niños
TDAH
Teoría de la mente
==== Body
pmcIntroducción

La teoría de la mente (TM) es un hito complejo del neurodesarrollo que combina habilidades sociales y cognitivas, que generalmente se adquiere alrededor de los 4 a 6 años en niños con un desarrollo neurocognitivo normal [1]. Esta competencia otorga a los individuos la capacidad de reconocer sus propios estados mentales, pero también los estados mentales de otras personas, anticipando sus sentimientos, creencias, deseos e intenciones [2]. Esto se vuelve aún más evidente cuando nos enfrentamos a un contexto social en el que debemos adaptar nuestro comportamiento e interacciones a los demás [3].

La evaluación de la TM en la infancia se basa en cuentos infantiles, en los que hay un personaje que tiene una creencia diferente a la realidad y, por lo tanto, se utiliza el paradigma de la falsa creencia [4,5]. Se espera que alrededor de los 4 a 5 años, los niños sean capaces de realizar con éxito tareas de falsa creencia y que a partir de los 6 años puedan comprender los estados mentales de segundo orden (es decir, la inferencia realizada por un niño sobre el estado mental de un personaje en relación con un tercer personaje) [6]. Sin embargo, no podemos descartar otros factores que puedan influir en la adquisición de estas habilidades, como el lenguaje, la calidad del aprendizaje y la interacción social, el contexto familiar y el nivel socioeconómico [7].

La relación entre la TM y el trastorno del espectro autista (TEA) está bien establecida, con déficits en estas habilidades claramente reconocidos en individuos con este último [8]. Éstos se traducen en cambios en el enfoque, el contacto visual, el doble sentido de las palabras, el uso de la comunicación, el reconocimiento de las expresiones faciales y la reciprocidad afectiva, lo que finalmente interfiere en las interacciones sociales.

Estudios recientes han comparado grupos de niños con trastorno por déficit de atención e hiperactividad (TDAH), TEA y un neurodesarrollo normal en tareas cognitivas como la TM. Esos resultados confirmaron los déficits previamente conocidos en el TEA, pero también demostraron que los niños con TDAH tienen un rendimiento inferior en comparación con los niños del grupo de control. Aunque los niños con TDAH suelen tener un mejor rendimiento que los niños con TEA, al centrarse en tareas de creencias falsas de segundo orden, parece que los resultados fueron similares entre los dos grupos [9-11].

En niños con TDAH, se ha descrito un deterioro de las funciones ejecutivas [12,13]. El punto en común entre la TM y la función ejecutiva radica en las áreas cerebrales compartidas afectadas (lóbulo frontal), en el hecho de que ambas influyen en el neurodesarrollo de los niños y tienen una edad de inicio idéntica, y, en última instancia, en el hecho de que la TM se basa en cierta medida en la inhibición del comportamiento y la memoria de trabajo (funciones ejecutivas).

El objetivo principal de nuestro estudio fue comparar, en la población portuguesa, la TM de niños en edad escolar con TDAH y niños en edad escolar con un desarrollo normal.

Sujetos y métodos

Participantes y procedimiento

Realizamos un estudio observacional transversal. Se incluyó a 35 niños: 17 niños con TDAH y 18 niños con un neurodesarrollo normal. Sus edades variaron entre los 6 y los 12 años. Se obtuvo el consentimiento informado de los tutores de todos los niños. El estudio fue presentado y autorizado por el Comité de Ética del Centro Hospitalar Universitário São João. Los niños con TDAH fueron seleccionados a partir de los registros médicos de la Unidad de Neurodesarrollo Pediátrico del Centro Hospitalar Universitário São João (todos cumplían los criterios de diagnóstico según los criterios del Manual diagnóstico y estadístico de los trastornos mentales, quinta edición [14], y en todos los casos se aplicó la escala de evaluación de Conners a los padres y profesores). De los 17 niños con TDAH, sólo uno no recibía terapia farmacológica. Los demás estaban medicados con psicoestimulantes, como metilfenidato, pero se les indicó a los padres que suspendieran la medicación el día de la evaluación (tiempo mínimo desde la última dosis de 24 horas). Excluimos del estudio a los niños con otras comorbilidades, como trastornos psiquiátricos o del neurodesarrollo, deterioro cognitivo o déficits motores/sensoriales.

Los niños incluidos en el grupo de control fueron reclutados a través de la atención primaria (sin ninguna referencia explícita a trastornos del neurodesarrollo).

Las pruebas aplicadas se realizaron bajo la supervisión de un médico y con la presencia de los padres (duración media de la evaluación de 20 a 30 minutos). En cuanto a los datos sociodemográficos, recopilamos información sobre el sexo, la edad y el nivel educativo de los padres. También se les pidió a los padres que completaran un cuestionario sobre el apoyo educativo, como terapias del habla y ocupacionales, seguimiento psicológico y qué medidas educativas se implementaron en la escuela.

Material

La TM se evaluó utilizando el método de evaluación validado para la población portuguesa: Tortuga en la Isla-Batería de Evaluación de Funciones Ejecutivas en Niños (Tartaruga na ilha-Bateria de Avaliação de Funções Executivas em Crianças) [15].

Este método fue desarrollado con la intención de complementar la evaluación de las funciones ejecutivas en la población portuguesa, específicamente en el ámbito pediátrico (que carecía de instrumentos desarrollados en portugués europeo para este propósito). Está compuesto por un conjunto de pruebas que evalúan las funciones ejecutivas cognitivas (fluidez verbal, atención, memoria y planificación), las funciones ejecutivas emocionales (TM, ironía y toma de decisiones emocionales) y las funciones ejecutivas mixtas (dirección). En cada prueba es posible obtener una puntuación independiente y compararla con el percentil correspondiente para la edad.

En cuanto al método de evaluación de la TM, éste consta de tres pruebas, con diferentes niveles de complejidad, que se presentan en formato de historieta, donde se invita al niño a seguir la secuencia de eventos y luego decir lo que piensa que sucederá:

– ‘Por la noche’ (‘À noite’): esta es la primera prueba y, por lo tanto, la menos compleja. Evalúa la capacidad de entender el punto de vista del sujeto (TM0).

– ‘La merienda’ (‘O lanche’): esta es la segunda prueba y evalúa la capacidad de entender el punto de vista de dos sujetos simultáneamente, común y diferente (TM1).

– ‘La merienda 2’ (‘O lanche 2’): esta es la tercera prueba y la más compleja. Evalúa la capacidad de percibir lo que el sujeto sabe o no sabe sobre lo que el personaje sabe (TM2).

Ejemplo de primera prueba (‘Por la noche’): es una tira cómica que muestra dos casitas en un entorno nocturno, un pingüino y una tortuga. La tortuga se despide del pingüino y entra en la casita roja. Sin embargo, la tortuga se muda a la casita azul cuando el pingüino está durmiendo. Cuando llega el día siguiente, surge la pregunta ‘¿Dónde está la tortuga?’ (pregunta que busca comprender la historia y la realidad), ‘¿Dónde cree el pingüino que está la tortuga?’ (con el objetivo de entender la perspectiva del pingüino), ‘¿Dónde crees que buscará el pingüino a la tortuga?’ (inferencia relacionada con el comportamiento del pingüino). Esta historia se cuenta al niño señalando simultáneamente las imágenes respectivas y haciendo las preguntas al final.

Con la puntuación obtenida en la evaluación de la TM, pudimos objetivar el rendimiento de los niños y ubicarlos en la etapa de desarrollo correspondiente y, al mismo tiempo, percibir si cada uno de ellos era capaz de integrar sólo una perspectiva o dos perspectivas cruzadas.

Análisis estadístico

El análisis estadístico se realizó utilizando el programa IBM SPSS versión 27. Al aplicar la prueba de Kolmogorov-Smirnov, observamos que los datos relacionados con la TM no seguían una distribución normal. Por esa razón, se realizó el análisis estadístico utilizando pruebas no paramétricas, en particular la prueba U de Mann-Whitney. Se estableció un nivel de significancia de p < 0,05.

Se llevó a cabo un análisis descriptivo y comparativo de los datos sociodemográficos recopilados.

Resultados

En la tabla I, observamos que la edad promedio en el grupo de TDAH es de 8,9 años y en el grupo de control es de 8,4 años, lo que significa que no hay una diferencia estadísticamente significativa entre ellos. En cuanto a la distribución por sexo y la educación de las madres, tampoco hay una diferencia estadísticamente significativa. Por lo tanto, en cuanto a los datos sociodemográficos, los dos grupos son comparables.

Tabla I Análisis de datos sociodemográficos de los niños y las madres.

	n (%) TDAH	Control	p	
Sexo			0,125	
 F	5 (29,4)	10 (55,6)	
 M	12 (70,6)	8 (44,4)	
	
Edad (promedio)	8,9	8,4	0,317	
	
Educación de la madre			0,801	
 Escuela primaria	0	0	
 5.o-6.o grados	3 (17,6)	3 (16,7)	
 7.o-9.o grados	4 (23,5)	6 (33,3)	
 Escuela secundaria	4 (23,5)	3 (16,7)	
 Universidad	6 (35,3)	6 (33,3)	
F: femenino; M: masculino; TDAH: trastorno por déficit de atención/hiperactividad.

Al analizar los resultados de las diferentes evaluaciones de TM, se consideraron los valores de la mediana (percentil 50) en lugar de los valores medios [15]. Este procedimiento se adoptó debido a que la distribución de estos resultados no sigue una distribución normal y la mediana se considera un índice más robusto incluso en situaciones de muestras pequeñas [16]. Dado que los valores de la mediana varían según los grupos de edad, se calculó el porcentaje de la mediana para cada uno para obtener resultados comparables en diferentes edades [17]. La media presentada en los resultados (Tabla II) corresponde a la media del porcentaje calculado para cada uno. La puntuación total de TM se refiere a la combinación de los resultados en las tres pruebas.

Tabla II Comparación de cada prueba (TM0, TM1 y TM2) y la puntuación total de la teoría de la mente (TMtotal) en los diferentes grupos.

	Promedio	p	
	
TDAH	Control	
TM0	104,9	120,37	0,405	
	
TM1	101,96	120,37	0,207	
	
TM2	99,41	111,67	0,443	
	
TMtotal	102,09	117,47	0,077	
TDAH: trastorno por déficit de atención/hiperactividad.

Al analizar la tabla II, concluimos que no hay diferencias estadísticamente significativas entre los dos grupos. Sin embargo, reconocemos que el grupo de control se encuentra, en promedio, en un percentil más alto en comparación con el grupo de TDAH.

También comparamos el rendimiento en cada prueba y la puntuación total en relación con la asistencia o no de apoyo educativo. Observamos que los niños con TDAH que reciben cierto apoyo educativo (terapia ocupacional, seguimiento psicológico y adaptaciones escolares) no presentan un rendimiento diferente a los que no lo reciben. Sin embargo, cuando comparamos a los niños con TDAH que reciben terapia del habla, encontramos una correlación positiva entre los que asistieron y su rendimiento en la prueba TM2 (percentil de TM2). También cabe destacar que, aunque no encontramos diferencias significativas, los niños con TDAH que asistieron a terapia ocupacional tuvieron un mejor rendimiento que los que no lo hicieron.

Discusión

El objetivo principal de nuestro estudio fue comparar, en la población portuguesa, los resultados de la TM en niños en edad escolar con TDAH y niños en edad escolar con neurodesarrollo normal. A diferencia de lo que se ha descrito hasta ahora en la bibliografía, no encontramos diferencias significativas entre los dos grupos.

Aunque el TDAH y el TEA son trastornos distintos, se cree que están relacionados, ya que presentan similitudes en los dominios cognitivos y afectivos, aunque con perfiles característicos. Se ha estudiado la existencia de patrones opuestos, ya que el TDAH tiene déficits más marcados en el control inhibitorio y los niños con TEA tienen dificultades aumentadas en la flexibilidad cognitiva y la planificación [18]. Además, la disfunción del sistema frontoestriado se ha presentado como una etiología en ambos trastornos, como un factor en la cognición social y la disfunción ejecutiva [19,20]. Sin embargo, no podemos olvidar que la organización cerebral también depende del entorno que nos rodea, y la moldean factores familiares y el microsistema social [19].

Como se mencionó, se ha demostrado que los niños con TDAH tienen déficits en algunas funciones ejecutivas responsables de la autorregulación y el control inhibitorio, lo que se traduce en déficits en la memoria de trabajo, la regulación emocional y la flexibilidad cognitiva [21]. Al mismo tiempo, se han demostrado déficits en la cognición social de estos niños utilizando la TM, que parece estar afectada en comparación con los niños con neurodesarrollo normal. Por lo tanto, se plantea la hipótesis de una relación entre las funciones ejecutivas y la TM en el contexto de este trastorno. De hecho, existen varias características que corroboran esta relación, como el hecho de que ambas se ven afectadas en ciertos trastornos del neurodesarrollo, como el TEA; de que el autocontrol y la capacidad para entender ‘falsas creencias’ se desarrollan simultáneamente; de que comparten las mismas áreas neuroanatómicas, como el lóbulo frontal; y, no obstante, también se requiere de inhibición conductual y memoria de trabajo para llevar a cabo tareas de TM [12,21,22].

Algunos estudios han demostrado que los niños con TDAH tienen habilidades tempranas de TM preservadas, pero sus déficits en funciones ejecutivas y su dificultad para establecer relaciones sociales les impiden desarrollar habilidades cognitivas sociales adecuadas, lo que causa déficits en el uso de habilidades sociales [18,19,23]. De hecho, un estudio realizado por Mary et al [24] demostró que, controlando la inhibición y la atención (funciones ejecutivas), los resultados de TM en los niños con TDAH eran similares a los de los niños con neurodesarrollo normal, lo que podría indicar una relación unidireccional entre las funciones ejecutivas y los déficits en TM [24]. Esto parece ir en contra de algunas teorías que consideran el déficit de TM como un síntoma secundario y consecuente de la desregulación del sistema ejecutivo [12,25,26]. En apoyo a esta hipótesis, se sabe que la administración de psicoestimulantes causa cambios en la actividad de las áreas afectadas, principalmente el aumento de la activación de la corteza frontal, una de las principales áreas de control cognitivo, y, durante las tareas que requieren atención, mejora el rendimiento, al normalizar el núcleo caudado derecho [27,28].

En cuanto a nuestros resultados, tenemos dos grupos comparables, ya que no se demostraron diferencias significativas en cuanto a la edad, el sexo y la educación de la madre. El análisis de los resultados de TM muestra que no hay diferencias significativas entre los dos grupos. A pesar de esto, pudimos percibir que el grupo de control tuvo, en promedio, mejores resultados que el grupo con TDAH. De hecho, puede haber diferentes razones por las cuales no se observan diferencias, como el uso de criterios de inclusión y exclusión diferentes; tener una muestra pequeña; el tratamiento farmacológico, cuyo efecto a largo plazo no podemos excluir; y el hecho de que no hemos discriminado la gravedad del trastorno, ya que la bibliografía nos muestra que el TDAH grave está relacionado con un peor rendimiento en la TM [29].

Aunque la mayoría de los estudios en esta área encontró diferencias significativas al comparar niños con TDAH y niños con neurodesarrollo normal, hay estudios como el nuestro que no encontraron eso. Además del estudio mencionado anteriormente [24], Pitzianti et al [30] no encontraron diferencias significativas en las tareas de TM al comparar niños con TDAH sin tratamiento farmacológico y niños sanos. Al igual que nuestro estudio, este estudio se vio limitado por su pequeña muestra, con 23 niños con TDAH y 20 con neurodesarrollo normal, con edades comprendidas entre 7 y 15 años. Sin embargo, estos estudios demuestran que, de hecho, hay resultados contradictorios sobre este tema y que no podemos concluir con certeza que existan déficits en TM en niños con TDAH [30].

La presencia de diferentes criterios de inclusión y exclusión también puede influir en los resultados. Algunos estudios excluyeron controles con antecedentes familiares de primer grado de TDAH [31,32]; y dos estudios que excluyeron a niños con TDAH que recibían algún tipo de terapia en cognición social [12] y otro que excluyó a niños bajo terapia farmacológica [32] también deben destacarse.

Uno de los factores que se debe considerar, como se mencionó, es el tratamiento farmacológico de este trastorno. En cuanto a la acción de los psicoestimulantes, se demostró que estos medicamentos promueven una mejora significativa en las funciones ejecutivas y, por lo tanto, un mejor rendimiento en la TM [28,33].

Aunque no es posible que extraigamos conclusiones sobre el impacto de las diferentes terapias debido al tamaño de la muestra, es importante reflexionar sobre el impacto de las terapias cognitivas en niños con este trastorno. Algunos estudios han demostrado que las terapias cognitivo-conductuales tienen un efecto positivo en las funciones ejecutivas [34]. Otros estudios han informado de que las terapias cognitivas ayudan a mejorar la atención, lo cual tendrá un impacto positivo en la TM [35].

Conclusiones

Este estudio se incluye en un proyecto que tiene como objetivo evaluar la TM en niños con TDAH comparándolos con niños con TEA en la población portuguesa. En la primera fase de nuestra investigación no se encontraron diferencias significativas en la evaluación de la TM al comparar un grupo de niños con TDAH con un grupo de niños con neurodesarrollo normal.

En el futuro, es importante que otros estudios en la población portuguesa incluyan una muestra más grande y realicen la evaluación antes de iniciar la terapia farmacológica.

Original
Theory of mind in children with attention deficit hyperactivity disorder
Coelho Beatriz https://orcid.org/0009-0001-4924-4028

Mota Bárbara
Viana Victor
Igreja Ana I.
Candeias Linda
Rocha Hélia
Rocha Diogo Fernandes-da
Guardiano Micaela
Faculty of Medicine Faculty of Medicine Faculty of Medicine Porto Portugal
Faculty of Food Sciences and Nutrition Sciences Faculty of Food Sciences and Nutrition Sciences Faculty of Food Sciences and Nutrition Sciences Porto Portugal
Psychology Center. Universidade do Porto Universidade do Porto Universidade do Porto Porto Portugal
Centro Hospitalar Universitário São João. Porto Centro Hospitalar Universitário São João Centro Hospitalar Universitário São João Porto Portugal
Prisma-Centro de Desenvolvimento e Terapias. Custóias, Portugal Prisma-Centro de Desenvolvimento e Terapias Prisma-Centro de Desenvolvimento e Terapias Custóias Portugal
Correspondence: Dr. Beatriz Coelho. Faculdade de Medicina. Universidade do Porto. Alameda Prof. Hernâni Monteiro, 4200-319 Porto, Portugal. E-mail: beatrizccoelho4@gmail.com
Introduction.

Theory of mind (TM) is involved in social cognition, as it evaluates our ability to impute our mental states to the others in order to predict and explain behaviour. In the literature, it has been noticed that children with attention deficit hyperactivity disorder (ADHD) show some impairments of TM when compared with children not neurodevelopmental impaired. Our goal in this study was to compare the TM in two groups: schooler children with normal development and schooler children with ADHD.

Subjects and methods.

A total of 35 children, aged between 6 and 12 years, were recruited: 17 with ADHD and 18 not neurodevelopmental impaired. TM was evaluated using an assessment method validated for the Portuguese population: Turtle on the Island-Battery of Assessment of Executive Functions in Children.

Results.

We obtained two comparable groups concerning sociodemographic data. There were no significant differences between the two groups regarding TM.

Conclusion.

The TM assessment in Portuguese children did not reveal significant impairment regarding this cognitive skill in children with ADHD.

Key words

ADHD
Children
Executive functions
Neurocognitive development
Social cognition
Theory of mind
Introduction

Theory of Mind (TM) is a complex neurodevelopmental milestone that combines social and cognitive abilities, usually acquired around 4 to 6 years of age in children with normal neurocognitive development [1]. This competence gives to the individuals the ability to recognize their own mental states, but also other people’s mental state by anticipating their feelings, beliefs, desires, and intentions [2]. This becomes even more evident when we have to face a social context where we must adapt our behaviour and interactions to others [3].

The evaluation of TM, in childhood, is based on children’s tales, with a character who has a belief different from the reality and, therefore, has the false belief paradigm as a pillar [4,5]. It is expected that around 4 to 5 years of age, children are able to successfully perform false belief tasks and that from 6 years onwards they can understand second-order mental states (i.e., inference made by a child about a character’s mental state regarding a third character) [6]. However, we cannot rule out other factors that may influence the acquisition of these skills, such as language, the quality of learning and social interaction, family context and socioeconomic level [7].

The relationship between TM and autism spectrum disorder (ASD) is well established, with deficits in these skills clearly recognized in individuals with the latter [8]. These translate into changes in focus, eye contact, word’s double meaning, use of communication, recognition of facial expressions and affective reciprocity, which ultimately interferes with social interactions.

Recent studies have compared groups of children with attention deficit hyperactivity disorder (ADHD), ASD, and normal neurodevelopment on cognitive tasks such as TM. Those results confirmed the previous known deficits in ASD, but also demonstrate that children with ADHD performs worse than children in the control group. Although children with ADHD usually performs better performance than children with ASD, when focusing on second-order false belief tasks, it appears that the results were similar between the two groups [9-11].

In children with ADHD, impairment of executive functions has been described [12,13]. The common ground between TM and executive function comes from their shared brain affected areas (frontal lobe), from both influencing the children’s neurodevelopment and having an identical starting age and, ultimately, from the fact that TM rely to some extent on behavioural inhibition and working memory (executive functions).

The main goal of our study was to compare, in the Portuguese population, the TM of school-aged children with ADHD to schooler children with normal development.

Subjects and methods

Participants and procedure

We conducted a cross-sectional observational study. A total of 35 children were included: 17 children with ADHD and 18 children with normal neurodevelopment. Their ages varied from 6 to 12 years. Informed consent was collected from all the guardians’ children. The study was submitted and authorized by the Ethics Committee of Centro Hospitalar Universitário São João. Children with ADHD were selected from the medical records of Pediatrics Neurodevelopment Unit of Centro Hospitalar Universitário São João (all met diagnosis criteria according to the Diagnostic and statistical manual of mental disorders, fifth edition criteria [14], and in all cases the Conners Rating Scale was applied to parents and professors). Of the 17 children with ADHD, only one was not receiving pharmacological therapy. The others were medicated with psychostimulants, namely methylphenidate, but their parents were told to stop the medication on the day of the evaluation (minimum time from the last dose of 24 hours). We excluded from our study children with other co-morbidities such as psychiatric or neurodevelopmental disorders, cognitive impairment or motor/sensory deficits.

Children included in the control group were recruited through primary care (without any explicit reference to neurodevelopmental disturbance).

The tests applied were performed under the supervision of a physician and with parents present (mean evaluation duration was 20-30 minutes). Considering socio-demographic data, we collected information about sex, age, and parents’ degree. Parents were also asked to fill a questionnaire about educational support, such as speech and occupational therapies, psychology follow-up and what educational measures were implemented at school.

Material

TM was evaluated using the assessment method validated for the Portuguese population: Turtle on the Island-Battery of Assessment of Executive Functions in Children (Tartaruga na ilha-Bateria de Avaliação de Funções Executivas em Crianças) [15].

This method was developed with the intent to complement the assessment of executive functions in the Portuguese population, specifically in the paediatric setting (which lacked instruments developed in European Portuguese for this purpose). It is composed by a set of tests that assesses cognitive executive functions (verbal fluency, attention, memory, and planning), emotional executive functions (TM, irony, and emotional decision) and mixed executive functions (direction). In each test, it is possible to obtain an independent score and compare that to the corresponding percentile for age.

Regarding the TM assessment method, this consists of three tests, with different levels of complexity, which are presented in a cartoon format where the child is invited to follow the sequence of events and then say what he/she thinks it will happen:

‘At night’ (‘À noite’): this is the first test and, therefore, the least complex. Evaluates the ability to understand the subject’s point of view (TM0).

‘The snack’ (‘O lanche’): this second test assesses the ability to understand the point of view of two subjects simultaneously, common and different (TM1).

‘The snack 2’ (‘O lanche 2’): this is the third test and the most complex. Assesses the ability to perceive what the subject does or does not know about what the character knows (TM2).

Example of first test (‘At night’): comic strip, featuring two little houses in a night setting a penguin and a turtle. The turtle says goodbye to the penguin and enters the little red house. However, the turtle moves into the blue house when the penguin is sleeping. When the next day arrives, the question arises ‘Where is the turtle?’ (question wanting to understand the story and the reality), ‘Where does the penguin think the turtle is?’ (aiming to understand the penguin’s perspective), ‘Where do you think the penguin will look for the turtle?’ (inference related to the penguin behaviour). This story is told to the child by simultaneously pointing to the respective images and asking the questions at the end.

With the score obtained in the TM evaluation, we were able to objectify the children’s performance and place them in the corresponding development stage and, simultaneously, perceive if each of them were able to integrate only one perspective or two crossed perspectives.

Statistical analysis

Statistical analysis was performed using the IBM SPSS version 27. When applying the Kolmogorov-Smirnov test, we noticed that the TM-related data did not follow a normal distribution. For that reason, statistical analysis was performed using non-parametric tests, namely the Mann-Whitney U Test. A significance level of p <0.05 was defined.

A descriptive and comparative analysis of the collected sociodemographic data was carried out.

Results

From table I, we note that the average age in the ADHD group is 8.9 years and in the control group is 8.4 years, meaning that there isn’t statistically significant difference between them. Regarding the sex distribution and mother’s education, there isn’t either a statistically significant difference. Thus, regarding sociodemographic data, the two groups are comparable.

Table I Analysis of sociodemographic data of children and mothers.

	n (%) ADHD	Control	p	
Sex			0.125	
 F	5 (29.4)	10 (55.6)	
 M	12 (70.6)	8 (44.4)	
	
Age (mean)	8.9	8.4	0.317	
	
Mother’s education			0.801	
 Primary school	0	0	
 5th-6th grade	3 (17.6)	3 (16.7)	
 7th-9th grade	4 (23.5)	6 (33.3)	
 High School	4 (23.5)	3 (16.7)	
 University	6 (35.3)	6 (33.3)	
ADHD: attention deficit hyperactivity disorder; F: female; M: male.

When analysing the results of the different TM evaluations, the median values (50th percentile) were considered instead of the mean values [15]. This procedure was adopted because the distribution of these results does not follow a normal distribution and the median is considered a more robust index even in situations of small samples [16]. Since the median values vary according to age groups, to obtain comparable results at different ages, the percentage of the median was calculated for each one [17]. The mean presented in the results (Table II) corresponds to the mean of the percentage calculated to each one. Total TM score refers to the combination of the results in the three tests.

Table II Comparison of each test (TM0, TM1 and TM2) and the theory of mind score (TotalTM) in the different groups.

	Mean	p	
	
ADHD	Control	
TM0	104.9	120.37	0.405	
	
TM1	101.96	120.37	0.207	
	
TM2	99.41	111.67	0.443	
	
TotalTM	102.09	117.47	0.077	
ADHD: attention deficit hyperactivity disorder.

By analysing table II, we concluded that there aren’t any statistically significant differences between the two groups. However, we acknowledged that the control group is, on average, in a higher percentile, when compared to the ADHD group.

We also compared the performance on each test and total score regarding the attendance or not of educational support. We observed that children with ADHD that have certain educational support (occupational therapy, psychology follow-up and school adaptions) does not perform different to the ones that haven’t. However, when we compared those children with ADHD who have speech therapy, we find a positive correlation in those who attended and their performance on TM2 test (TM2 percentile). It should also be noted that, although we did not find any significant differences, the children with ADHD who attended occupational therapy performed better than those who did not.

Discussion

The main objective of our study was to compare, in the Portuguese population, the results of TM in school-aged children with ADHD to school-aged children with normal neurodevelopment. Different from what has being reported so far in the literature, we did not find any significant differences between the two groups.

Although ADHD and ASD are distinct disorders, it is believed that they are related since they present similarities in the cognitive and affective domains, although with characteristic profiles. The existence of opposite patterns has been studied since ADHD has more marked deficits in inhibitory control and children with ASD have increased difficulties in cognitive flexibility and planning [18]. Furthermore, dysfunction of the frontostriatal system has been presented as an aetiology in both disorders, as a factor in social cognition and executive dysfunction [19,20]. However, we cannot forget that brain organization also depends on the environment that surrounds us, being shaped by family factors and the social microsystem [19].

As mentioned, it has been shown that children with ADHD have deficits in some executive functions responsible for self-regulation and inhibitory control, which translate into deficits in working memory, emotional regulation, and cognitive flexibility [21]. At the same time, deficits in the social cognition of these children have been demonstrated using TM, which appears affected when compared to children with normal neurodevelopment. Thus, the relationship between executive functions and TM in the context of this disorder is hypothesized. In fact, there are several characteristics that corroborate this relationship, such as the fact that both are affected in certain neurodevelopmental disorders, such as ASD; that self-control and the ability to understand ‘false-belief’ develop simultaneously; that they share the same neuroanatomical areas, such as the frontal lobe; and yet, the need for behavioural inhibition and working memory to perform TM tasks [12,21,22].

Some studies have shown that children with ADHD have early TM skills preserved, but their deficits in executive functions and their difficulty in establishing social relationships deprive them of developing adequate social cognitive skills, causing deficits in the use of social skills [18,19,23]. In fact, one study, Mary et al [24], demonstrated that, controlling for inhibition and attention (executive functions), TM results in children with ADHD were similar to children with normal neurodevelopment, which may indicate a unidirectional relationship between executive functions and deficits in TM [24]. This seems to go against some theories that consider the TM deficit as a secondary and consequent symptom of executive system dysregulation [12,25,26]. Supporting this hypothesis, it is known that the administration of psychostimulants causes changes in the activity of affected areas, mainly the increase in activation of the frontal cortex, one of the main areas of cognitive control, and, during tasks that require attention, improves performance by normalizing the right caudate nucleus [27,28].

Regarding our results, we have two comparable groups, since no significant differences were demonstrated between age, sex, and mother’s education. The analysis of the TM results shows that there are no significant differences between the two groups. Despite this, we were able to perceive that the control group had, on average, better results than the group with ADHD. In fact, there may be different reasons for not observing differences, such as the use of different inclusion and exclusion criteria; having a small sample; pharmacological treatment, whose long-term effect we cannot exclude; and, as well, the fact that we have not discriminated the severity of the disorder, since the literature shows us that severe ADHD is related to worse performance in the TM [29].

Although most of the studies in this area found significant differences when comparing children with ADHD and children with normal neurodevelopment, there are studies like ours that did not find that. In addition to the study mentioned before [24], Pitzianti et al [30] did not find any significant differences in TM tasks when comparing children with drug-naive ADHD and healthy children. Like our study, this one was limited by its small sample, with 23 children with ADHD and 20 with normal neurodevelopment, aged between 7-15 years. However, these studies demonstrate that, in fact, there are contradictory results on this subject and that we cannot conclude with certainty that there are deficits in TM in children with ADHD [30].

The presence of different inclusion and exclusion criteria may also influence the results. Some studies excluded controls with a family history of first-degree ADHD [31,32]; and two studies excluded children with ADHD who had some type of therapy in social cognition [12] and another one that excluded children under pharmacological therapy [32], should also be highlighted.

One of the factors to consider, as mentioned, is the pharmacological treatment of this disorder. Regarding the action of psychostimulants, it was demonstrated that these drugs promote a significant improvement in executive functions and, therefore, a better performance in TM [28,33].

Although it is not possible for us to draw conclusions about the impact of different therapies, due to the small sample size, it is important to reflect on the impact of cognitive therapies in children with this disorder. Some studies have shown that cognitive-behavioural therapies have a positive effect on executive functions [34]. Other studies have reported that cognitive therapies help to improve attention which will have a positive impact on TM [35].

Conclusions

This study is included in a project that intends to evaluate the TM in children with ADHD comparing them with children with ASD in the Portuguese population. In the first phase of our investigation, no significant differences were found in the TM assessment when comparing a group of children with ADHD to a group of children with normal neurodevelopment.

In the future, it is important that other studies, in Portuguese population, include a larger sample and carry out the assessment prior to the institution of pharmacological therapy.

Conflict of interests: The authors declare no conflicts of interest.
