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Rev Neurol
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Revista de Neurología
0210-0010
1576-6578
Viguera Editores (Evidenze Group)

37612828
RN-77-115
10.33588/rn.7705.2023098
Original
Fuerza muscular y parámetros espaciotemporales de la marcha en personas con enfermedad de Parkinson. Un estudio piloto
Fernández-Vázquez Diego
Molina-Rueda Francisco
Navarro-López Víctor
Straudi Sofía
Cano-de-la-Cuerda Roberto
Laboratorio de Análisis del Movimiento, Biomecánica, Ergonomía y Control Motor (LAMBECOM). Departamento de Fisioterapia, Terapia Ocupacional, Rehabilitación y Medicina Física. Facultad de Ciencias de la Salud. Universidad Rey Juan Carlos. Alcorcón, Madrid, España Universidad Rey Juan Carlos Universidad Rey Juan Carlos Alcorcón España
Departamento de Neurociencia y Rehabilitación. Azienda Ospedaliero-Universitaria di Ferrara Azienda Ospedaliero-Universitaria di Ferrara Azienda Ospedaliero-Universitaria di Ferrara Ferrara Italia
Departamento de Neurociencia y Rehabilitación. Università degli Studi di Ferrara. Ferrara, Italia Università degli Studi di Ferrara Università degli Studi di Ferrara Ferrara Italia
Correspondencia: Dr. Víctor Navarro López. Laboratorio de Análisis del Movimiento, Biomecánica, Ergonomía y Control Motor (grupo LAMBECOM). Departamento de Fisioterapia, Terapia Ocupacional, Rehabilitación y Medicina Física. Facultad de Ciencias de la Salud. Universidad Rey Juan Carlos. Avenida Atenas, s/n. E-28922 Alcorcón, Madrid. E-mail: victor.navarro@urjc.es
Aprobación ética: El estudio se realizó de acuerdo con la Declaración de Helsinki y fue aprobado por el comité de ética de la Universidad Rey Juan Carlos.

Declaración de consentimiento informado: Se obtuvo el consentimiento informado de todos los sujetos implicados en el estudio.

Conflicto de intereses: Los autores declaran no tener conflictos de interés.

2023
01 9 2023
77 5 115124
15 6 2023
Copyright: © Revista de Neurología
2023
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ Revista de Neurología trabaja bajo una licencia Creative Commons
Introducción.

La debilidad muscular en personas con enfermedad de Parkinson (EP) ha sido frecuentemente reconocida como un síntoma inespecífico. En otras patologías neurológicas, la debilidad de las extremidades inferiores, específicamente la debilidad de los cuádriceps, es el factor que causa mayor incapacidad para caminar. Pocas investigaciones han evaluado la relación entre la fuerza muscular de los miembros inferiores, utilizando herramientas objetivas en personas con EP y el desempeño de la marcha. El objetivo de este estudio fue analizar la correlación entre la fuerza muscular de los miembros inferiores, utilizando un dinamómetro isocinético, y los parámetros espaciotemporales de la marcha en la EP, en comparación con controles sanos emparejados por edad y sexo.

Sujetos y métodos.

El estudio se llevó a cabo con siete personas con EP –Hoehn y Yahr (HY) entre II y III– y siete controles sanos. Se realizaron pruebas isocinéticas de rodilla y tobillo a 60 y 120°/s y la prueba de marcha de 10 metros, a velocidad de marcha cómoda y rápida, en todos los sujetos reclutados.

Resultados.

Se observaron diferencias significativas en las medidas relacionadas con la fuerza de las extremidades inferiores y en los parámetros de la marcha entre las personas con EP y los controles. Los parámetros de la marcha mostraron excelentes correlaciones (rho ≥ 0,7) para ambas extremidades inferiores: trabajo de flexión plantar de tobillo/desgaste corporal a 180°/s con número de pasos (indirecto) y zancada (directa) a ambas velocidades, y entre pico de torsión de flexión plantar de tobillo/desgaste corporal a 180°/s con número de pasos (indirecto) y zancada (directa) a velocidad máxima; y entre trabajo de extensión de rodilla/desgaste corporal a 60°/s con zancada (directa) a velocidad autoseleccionada.

Conclusiones.

La fuerza muscular de las extremidades inferiores de las personas con EP (estadios de HY II-III) se correlaciona excelentemente con el patrón de la marcha, mostrando una fuerza isocinética inferior a la de sujetos sanos de la misma edad y sexo. Este protocolo mostró seguridad para ser realizado en una muestra mayor.

Palabras clave

Análisis de la marcha
Enfermedad de Parkinson
Fuerza muscular
Parámetros de la marcha
Patología neurológica
Trastornos del movimiento
==== Body
pmcIntroducción

La debilidad muscular en personas con enfermedad de Parkinson (EP) ha sido frecuentemente reconocida como un síntoma inespecífico [1]. Sin embargo, varias investigaciones han proporcionado evidencia objetiva de que la fuerza muscular se ha reducido en personas con EP en comparación con controles emparejados por edad [2,3]. La disminución de la funcionalidad causada por la debilidad puede ser un signo primario de EP y puede explicarse por una programación motora alterada en los ganglios basales [4]. Se sabe que, en otras afecciones neurológicas, la debilidad de las extremidades inferiores, en concreto la debilidad de los cuádriceps, es el factor que provoca una mayor incapacidad para andar [5,6]. La fuerza muscular parece reducirse en la EP en comparación con los sujetos sanos, incluso en las primeras fases de la enfermedad [1]. El par suele disminuir con el aumento de la velocidad isocinética, pero la debilidad muscular es más evidente en la EP a medida que aumenta la velocidad, sobre todo en estadios avanzados, y es una característica distintiva de la EP (combinación de bradicinesia y debilidad) [1]. Técnicas objetivas, como la dinamometría isocinética, podrían ser un elemento clave en un contexto de evaluación de la rehabilitación, ya que podrían tener consecuencias clínicas y funcionales.

La marcha en personas con EP se ha estudiado ampliamente, y numerosos estudios han comparado los parámetros de la marcha de personas con EP con controles sanos; sin embargo, la relación entre los parámetros de fuerza isocinética y los parámetros espaciotemporales de la marcha en la EP no se ha estudiado mucho. Inkster et al [2] observaron que los pares extensores medios de la cadera y la rodilla eran menores en las personas con EP. Una mayor fuerza en la cadera estaba relacionada con una mejor capacidad para sentarse de pie en las personas con EP, mientras que una mayor fuerza en la rodilla estaba relacionada con una mejor capacidad para sentarse de pie en los controles. Sólo un estudio previo [7] ha estudiado la relación entre la fuerza muscular isocinética en personas con EP y los parámetros de la marcha, pero sólo para los flexores dorsales del tobillo. Pedersen et al [8] estudiaron la marcha y la fuerza isométrica y excéntrica en personas con EP en comparación con sujetos de control de la misma edad. En las personas con EP, el par concéntrico medio estaba significativamente disminuido, y caminaban con una velocidad significativamente más lenta. Sin embargo, los movimientos isocinéticos y las velocidades en otras articulaciones no se han evaluado en personas con EP ni tampoco en personas con EP moderada, lo que justifica la relevancia de este estudio piloto. El propósito de este estudio piloto fue analizar la correlación entre la fuerza muscular isocinética de rodilla y tobillo y los parámetros espaciotemporales de la marcha en personas con EP. Además, la producción de fuerza se comparó con controles sanos emparejados por edad y sexo. Nuestra hipótesis fue que las personas con EP muestran una menor fuerza muscular en las extremidades en comparación con los sujetos sanos y que esta fuerza muscular está relacionada con los principales parámetros espaciotemporales de la marcha en las personas con EP.

Sujetos y métodos

Diseño

Se realizó un estudio piloto en la Universidad Rey Juan Carlos (Madrid, España) con pacientes ambulatorios con EP en estadio de Hoehn y Yahr (HY) entre II y III, y controles sanos emparejados por edad y sexo. Se siguieron las directrices de la Declaración STROBE (STrengthening the Reporting of OBservational Studies in Epidemiology).

El estudio se realizó de acuerdo con las normas éticas nacionales e internacionales. El comité ético local concedió la aprobación ética. Todos los participantes dieron su consentimiento informado por escrito antes de ser incluidos en el estudio y todos los procedimientos se llevaron a cabo de acuerdo con la Declaración de Helsinki.

Participantes

Los individuos con diagnóstico de EP según los criterios del centro de investigación del Banco de Cerebros de la Sociedad de EP del Reino Unido [9] fueron reclutados de la Asociación Párkinson Aparkam (Madrid, España). Se realizó un muestreo no probabilístico de casos no consecutivos para el grupo de EP. Además, también se reclutaron controles sanos emparejados por edad y sexo mediante anuncios locales. La gravedad de la EP se evaluó en el período on con el estadio de HY [10]. Se incluyó a personas con estadios II-III de HY, todas las personas con EP eran capaces de caminar independientemente sin ayudas técnicas y todas estaban estables con medicación antiparkinsoniana.

Los criterios de exclusión incluían cualquier enfermedad neurológica conocida, diabetes mellitus, enfermedad renal, cáncer, cualquier afección de dolor crónico o agudo y cualquier enfermedad psiquiátrica grave. Se excluyeron las personas con una puntuación < 24 puntos en el Minimental State Examination [11] o > 13 puntos en el Inventario de Depresión de Beck [12], e intervenidas mediante estimulación cerebral profunda, infusión duodenal continua de levodopa/carbidopa o infusión subcutánea continua de apomorfina. Ninguno de los sujetos había sido sometido a cirugía ortopédica o enfermedades artríticas en el tronco y las extremidades inferiores, y todos estaban libres de dolor de rodilla y tobillo en el momento de la prueba y durante los 12 meses anteriores. No se incluyó en el presente estudio a ningún sujeto que estuviera tomando medicación psicótropa o antidepresiva.

Procedimiento

La muestra se dividió en dos grupos: personas con EP determinada por un neurólogo experto en trastornos del movimiento y grupo de control sano emparejado por edad y sexo.

Medidas

Pruebas isocinéticas

La fuerza muscular concéntrica de la rodilla y el tobillo se midió con un dinamómetro isocinético Biodex Multi-Joint System II y el software Biodex advantage, versión 4.0. A todos los sujetos se les permitió familiarizarse con el equipo antes de la prueba. Para tener en cuenta la influencia del par (newton-metros) debido al efecto de la gravedad en los datos, se pesó la extremidad inferior de cada sujeto. El período de calentamiento consistió en tres a cinco contracciones concéntricas submáximas con los mismos ajustes de velocidad utilizados en las pruebas. Los pares isocinéticos de extensión y flexión de la rodilla se midieron sentado y con la cadera flexionada a 90°, con una resistencia colocada proximalmente al borde superior del maléolo medial. El muslo, el tronco y la pelvis del sujeto se estabilizaron con correas, y los sujetos se sujetaron a las asas situadas a ambos lados del asiento durante toda la prueba. La prueba se inició en flexión completa de rodilla disponible. Para evaluar los pares isocinéticos de flexión plantar y dorsiflexión, la prueba se realizó en decúbito supino con las rodillas totalmente extendidas. Se proporcionó estabilización proximal del muslo y el tronco. Se indicó a los sujetos que mantuvieran la extensión completa de la rodilla durante todo el movimiento. La prueba se inició con los sujetos en la máxima dorsiflexión disponible.

La fuerza muscular de la rodilla se midió a una velocidad de 60 y 180°/s con un rango de movimiento probado de 0 a 100° de flexión. La fuerza muscular del tobillo se midió a una velocidad de 60 y 180°/s con un rango de movimiento probado de 15 (extensión) a 60° (flexión). Cada sujeto realizó 10 contracciones concéntricas máximas de la rodilla y 10 del tobillo, con un intervalo de descanso de 30 segundos entre las dos velocidades de evaluación. Las medidas isocinéticas utilizadas fueron: par máximo/desgaste corporal, trabajo total/desgaste corporal. Todas las pruebas se realizaron con ambos hemicuerpos y en la fase on de la medicación.

Parámetros espaciotemporales de la marcha

Se realizó una prueba de marcha de 10 metros a una velocidad de marcha cómoda y rápida en todos los sujetos para obtener los principales parámetros espaciotemporales de la marcha [13]. El inicio de la marcha de 10 metros se marcó con una línea de cinta en el suelo. Se indicó a los participantes que caminaran a una velocidad con la que se sintieran cómodos y que continuaran por el pasillo hasta que se les indicara que se detuvieran. La orden de parar se dio aproximadamente 5 metros después de la línea de meta para evitar la desaceleración. Una línea vertical fijada a la pared adyacente delimitaba la línea de meta, ya que una línea en el suelo podría haberles animado a alterar su velocidad. El evaluador contó el número de pasos y calculó la longitud de zancada (10 metros/número de zancadas), la velocidad de marcha (10 metros/tiempo empleado) y la cadencia –(número de pasos durante la prueba × 60 segundos)/tiempo de la prueba– para ambas velocidades. Esta prueba ha demostrado una excelente fiabilidad para la velocidad cómoda y rápida en personas con EP [13-16] y ha sido recomendada por la Guía Europea de Fisioterapia para la EP.

Análisis estadístico

Los análisis estadísticos se realizaron con el programa estadístico SPSS (versión 27.0). Se utilizó la prueba de Shapiro-Wilk para examinar la normalidad de la distribución de los datos de la muestra. Los datos sobre variables demográficas se expresaron como mediana y rango intercuartílico, y como proporciones cuando procedía. Se realizó una prueba no paramétrica (U-Mann Whitney) para comparar las características de la marcha y los parámetros de fuerza isocinética de los sujetos con EP y los controles sanos. Como se incluyó a personas con EP con afectación bilateral, los parámetros de la marcha y la fuerza isocinética se compararon entre la pierna más afectada de las personas con EP con la pierna dominante de los controles sanos, y la pierna más afectada de las personas con EP con la pierna menos dominante de los controles sanos. Se realizó un análisis de correlación de Spearman con intervalos de confianza al 95% para evaluar la correlación entre las variables relacionadas con los parámetros de la marcha a velocidad preferida y máxima posible (velocidad, cadencia, longitud de zancada y velocidad de zancada) y las variables de fuerza isocinética. Los coeficientes de correlación de 0 a 0,3 se interpretaron como pobres; los de 0,3 a 0,7, como moderados; y los de 0,7 o más, como excelentes [17]. El nivel de significación se fijó en 0,05.

Resultados

Inicialmente se reclutó a un total de 10 personas con EP y 10 controles sanos. Finalmente, se incluyó a siete personas con EP (tres con HY II y cuatro con HY III) y siete controles sanos. Las causas de los abandonos fueron: cambios en el estado de salud de los participantes, no cumplir ninguno de los criterios de inclusión en el momento de la evaluación y la muerte. La información sociodemográfica y los datos de los parámetros espaciotemporales de la marcha de las personas con EP y los controles sanos se muestran en las tablas I y II. Todas las personas completaron el protocolo de forma segura, y todos los participantes comprendieron fácilmente el sistema del dinamómetro isocinético.

Tabla I Datos demográficos de personas con EP y controles sanos.

	EP (n = 7)	Controles (n = 7)	
Edad media ± DE	61,4 ± 7,64	60,5 ± 6,11	
	
Sexo (hombre/mujer)	4/3	3/4	
	
Altura (cm) (media ± DE)	158 ± 5	165 ± 14	
	
Peso (kg) (media ± DE)	72,38 ± 10,5	74,66 ± 13,75	
	
Nivel de estudios (sin estudios/educación primaria /educación secundaria)	0/5/2	4/2/1	
	
Años desde diagnóstico (media ± DE)	3,5 ± 2,06		
	
Afectación (unilateral/bilateral)	0/7		
	
Hemicuerpo más afectado (derecho/izquierdo)	5/2		
	
Medicación antiparkinsoniana (no/sí)	0/7		
	
Temblor (no/sí)	1/6		
	
Bradicinesia (no/sí)	0/7		
	
Rigidez (no/sí)	2/5		
	
Inestabilidad postural (no/sí)	1/6		
	
Dolor (no/sí)	3/4		
	
MMSE (demencia/deterioro cognitivo/no demencia)	2/1/4		
	
HY mediana (rango)	2,5 (2-3)		
	
HY, n (I/II/III/IV/V)	0/3/4/0/0		
	
S&E, mediana (rango)	10 (9-10)		
DE: desviación estándar; EP: enfermedad de Parkinson; HY: escala de Hoehn y Yahr; MMSE: Minimental State Examination; S&E: escala de actividades de la vida diaria de Schwab & England.

Tabla II Parámetros de la marcha en personas con enfermedad de Parkinson (EP) y controles sanos.

	EP (n = 7)	Controles (n = 7)	p	
Tiempo - velocidad seleccionada por el usuario	7,71 (2,07)	5,9 (2,09)	0,002a	
	
Pasos - velocidad seleccionada por el usuario	7,5 (2)	6 (1)	0,002a	
	
Velocidad de marcha - velocidad seleccionada por el usuario	1,29 (0,3)	1,69 (0,64)	0,003a	
	
Cadencia - velocidad seleccionada por el usuario	57,93 (8,16)	60,58 (7,35)	0,085	
	
Zancada - velocidad seleccionada por el usuario	2,66 (0,7)	3,32 (0,78)	0,004a	
	
Tiempo - velocidad máxima	6,25 (1,37)	3,75 (1,63)	0,013a	
	
Pasos - velocidad máxima	6,5 (1,7)	4,5 (1)	0,005a	
	
Velocidad - velocidad máxima	1,6 (0,41)	2,66 (0,87)	0,015a	
	
Cadencia - velocidad máxima	67,71 (17,43)	73,77 (14,98)	0,142	
Datos presentados en mediana (rango intercuartílico).

a Significación estadística <0,05.

Relación entre la fuerza isocinética y los parámetros de la marcha en personas con enfermedad de Parkinson

Las correlaciones encontradas para ambas extremidades inferiores fueron entre el trabajo de flexión plantar de tobillo/desgaste corporal a 180°/s con número de pasos (indirecta) y zancada (directa) tanto a velocidad autoseleccionada como máxima, y entre el pico de torsión de flexión plantar de tobillo/desgaste corporal a 180°/s con número de pasos (indirecta) y zancada (directa) a velocidad máxima; y entre trabajo de extensión de rodilla/desgaste corporal a 60°/s con zancada (directa) a velocidad autoseleccionada (Tablas III y IV).

Tabla III Correlaciones para la extremidad inferior más afectada en personas con enfermedad de Parkinson.

		Tiempo - Velocidad seleccionada por el usuario	Pasos - Velocidad seleccionada por el usuario	Velocidad - Velocidad seleccionada por el usuario	Zancada – Velocidad seleccionada por el usuario	
				
Rodilla	rho	IC	p	rho	IC	p	rho	IC	p	rho	IC	p	
PT/BW 60°/s	Flexión	–0,536	–0,918; 0,364	0,215	0,036	–0,737; 0,768	0,938	0,536	–0,364; 0,918	0,215	–0,143	–0,809; 0,684	0,76	
				
Extensión	–0,643	–0,941; 0,213	0,119	–0,346	–0,872; 0,55	0,448	0,643	–0,213; 0,941	0,119	0,286	–0,595; 0,855	0,535	
				
Trabajo/BW 60°/s	Flexión	–0,679	–0,948; 0,152	0,094	–0,346	–0,872; 0,55	0,448	0,679	–0,152; 0,948	0,094	0,25	–0,62; 0,844	0,589	
				
Extensión	–0,607	–0,933; 0,269	0,148	–0,655	–0,943; 0,194	0,111	0,607	–0,269; 0,933	0,148	0,643	–0,213; 0,941	0,119	
				
PT/BW 180°/s	Flexión	–0,286	–0,855; 0,595	0,535	0,364	–0,536; 0,877	0,423	0,286	–0,595; 0,855	0,535	–0,429	–0,893; 0,479	0,337	
				
Extensión	–0,286	–0,855; 0,595	0,535	0,182	–0,662; 0,822	0,696	0,286	–0,595; 0,855	0,535	–0,214	–0,833; 0,643	0,645	
				
Trabajo/BW 180°/s	Flexión	–0,429	–0,893; 0,479	0,337	0,255	–0,616; 0,846	0,582	0,429	–0,479; 0,893	0,337	–0,357	–0,875; 0,542	0,432	
				
Extensión	–0,357	–0,875; 0,542	0,432	–0,145	–0,81; 0,683	0,756	0,357	–0,542; 0,875	0,432	0,143	–0,684; 0,809	0,76	
				
Tobillo		
				
PT/BW 60°/s	Flexión plantar	–0,464	–0,902; 0,444	0,294	–0,546	–0,921; 0,352	0,205	0,464	–0,444; 0,902	0,294	0,536	–0,364; 0,918	0,215	
				
Flexión dorsal	–0,464	–0,902; 0,444	0,294	–0,145	–0,81; 0,683	0,756	0,464	–0,444; 0,902	0,294	0,036	–0,737; 0,768	0,939	
				
Trabajo/BW 60°/s	Flexión plantar	–0,143	–0,809; 0,684	0,76	–0,509	–0,912; 0,396	0,243	0,143	–0,684; 0,809	0,76	0,571	–0,319; 0,926	0,18	
				
Flexión dorsal	–0,036	–0,768; 0,737	0,939	0,291	–0,592; 0,856	0,527	0,036	–0,737; 0,768	0,939	–0,357	–0,875; 0,542	0,432	
				
PT/BW 180°/s	Flexión plantar	–0,487	–0,907; 0,42	0,268	–0,917a	–0,988; –0,53	0,004	0,487	–0,42; 0,907	0,268	0,955a	0,719; 0,994	0,001	
				
Flexión dorsal	–0,536	–0,918; 0,364	0,215	–0,473	–0,904; 0,435	0,284	0,536	–0,364; 0,918	0,215	0,393	–0,511; 0,884	0,383	
				
Trabajo/BW 180°/s	Flexión plantar	–0,487	–0,907; 0,420	0,268	–0,917a	–0,988; –0,53	0,004	0,487	–0,42; 0,907	0,268	0,955a	0,719; 0,994	0,001	
				
Flexión dorsal	–0,357	–0,875; 0,542	0,432	–0,2	–0,828; 0,651	0,667	0,357	–0,542; 0,875	0,432	0,143	–0,684; 0,809	0,76	
				
	Tiempo - Velocidad máxima	Pasos - Velocidad máxima	Velocidad - Velocidad máxima	Zancada - Velocidad máxima	
				
Rodilla	rho	IC	p	rho	IC	p	rho	IC	p	rho	IC	p	
				
PT/BW 60°/s	Flexión	–0,714	–0,954; 0,084	0,071	–0,037	–0,769; 0,737	0,938	0,714	–0,084; 0,954	0,071	0,162	–0,673; 0,816	0,728	
				
Extensión	–0,536	–0,918; 0,364	0,215	–0,441	–0,896; 0,467	0,323	0,536	–0,364; 0,918	0,215	0,505	–0,4; 0,911	0,248	
				
Trabajo/BW 60°/s	Flexión	–0,643	–0,941; 0,213	0,119	–0,477	–0,905; 0,431	0,279	0,643	–0,213; 0,941	0,119	0,577	–0,311; 0,927	0,175	
				
Extensión	–0,357	–0,875; 0,542	0,432	–0,826a	–0,974; –0,193	0,022	0,357	–0,542; 0,875	0,432	0,847a	0,259; 0,977	0,016	
				
PT/BW 180°/s	Flexión	–0,714	–0,954; 0,084	0,071	0,165	–0,671; 0,817	0,723	0,714	–0,084; 0,954	0,071	–0,018	–0,761; 0,745	0,969	
				
Extensión	–0,5	–0,91; 0,406	0,253	0	–0,753; 0,753	1	0,5	–0,406; 0,91	0,253	0,09	–0,711; 0,79	0,848	
				
Trabajo/BW 180°/s	Flexión	–0,857a	–0,979; –0,293	0,014	0,018	–0,745; 0,761	0,969	0,857a	0,293; 0,979	0,014	0,162	–0,673; 0,816	0,728	
				
Extensión	–0,357	–0,875; 0,542	0,432	–0,367	–0,878; 0,534	0,418	0,357	–0,542; 0,875	0,432	0,414	–0,493; 0,89	0,355	
				
Tobillo		
				
PT/BW 60°/s	Flexión plantar	–0,321	–0,865; 0,57	0,482	–0,551	–0,922; 0,345	0,2	0,321	–0,57; 0,865	0,482	0,559	–0,335; 0,923	0,192	
				
Flexión dorsal	–0,393	–0,884; 0,511	0,383	–0,128	–0,804; 0,692	0,784	0,393	–0,511; 0,884	0,383	0,198	–0,652; 0,828	0,67	
				
Trabajo/BW 60°/s	Flexión plantar	–0,071	–0,782; 0,721	0,879	–0,753	–0,961; 0,001	0,051	0,071	–0,721; 0,782	0,879	0,739	–0,032; 0,959	0,058	
				
Flexión dorsal	–0,357	–0,875; 0,542	0,432	0,092	–0,71; 0,79	0,845	0,357	–0,542; 0,875	0,432	0,018	–0,745; 0,761	0,969	
				
PT/BW 180°/s	Flexión plantar	–0,054	–0,776; 0,729	0,908	–0,982a	–0,997; –0,879	<0,001	0,054	–0,729; 0,776	0,908	0,927a	0,576; 0,989	0,003	
				
Flexión dorsal	–0,393	–0,884; 0,511	0,383	–0,459	–0,901; 0,449	0,300	0,393	–0,511; 0,884	0,383	0,505	–0,4; 0,911	0,248	
				
Trabajo/BW 180°/s	Flexión plantar	–0,054	–0,776; 0,729	0,908	–0,982a	–0,997; –0,879	<0,001	0,054	–0,729; 0,776	0,908	0,927a	0,576; 0,989	0,003	
				
Flexión dorsal	–0,536	–0,918; 0,364	0,215	–0,404	–0,887; 0,502	0,369	0,536	–0,364; 0,918	0,215	0,505	–0,4; 0,911	0,248	
IC: intervalo de confianza; PT/BW: par máximo/desgaste corporal, para 60 y 180°. La tabla muestra la correlación entre los parámetros de la marcha a velocidad autoseleccionada y velocidad máxima, y las mediciones isocinéticas de la extremidad inferior más afectada en pacientes con enfermedad de Parkinson.

a Significación estadística <0,05.

Tabla IV Correlaciones para la extremidad inferior menos afectada en personas con enfermedad de Parkinson.

		Tiempo - Velocidad seleccionada por el usuario	Pasos - Velocidad seleccionada por el usuario	Velocidad - Velocidad seleccionada por el usuario	Zancada - Velocidad seleccionada por el usuario	
				
Rodilla	rho	IC	p	rho	IC	p	rho	IC	p	rho	IC	p	
PT/BW 60°/s	Flexión	–0,786a	–0,967; –0,081	0,036	–0,2	–0,828; 0,651	0,667	0,786a	0,081; 0,967	0,036	0,071	–0,721; 0,782	0,879	
				
Extensión	–0,75	–0,961; 0,007	0,052	–0,655	–0,943; 0,194	0,111	0,75	–0,007; 0,961	0,052	0,571	–0,319; 0,926	0,18	
				
Trabajo/BW 60°/s	Flexión	–0,893a	–0,984; –0,427	0,007	–0,309	–0,862; 0,579	0,5	0,893a	0,427; 0,984	0,007	0,143	–0,684; 0,809	0,76	
				
Extensión	–0,75	–0,961; 0,007	0,052	–0,655	–0,943; 0,194	0,111	0,75	–0,007; 0,961	0,052	0,571	–0,319; 0,926	0,18	
				
PT/BW 180°/s	Flexión	–0,714	–0,954; 0,084	0,071	–0,236	–0,84; 0,629	0,61	0,714	–0,084; 0,954	0,071	0,107	–0,703; 0,796	0,819	
				
Extensión	–0,429	–0,893; 0,479	0,337	–0,273	–0,851; 0,604	0,554	0,429	–0,479; 0,893	0,337	0,214	–0,643; 0,833	0,645	
				
Trabajo/BW 180°/s	Flexión	–0,607	–0,933; 0,269	0,148	–0,255	–0,846; 0,616	0,582	0,607	–0,269; 0,933	0,148	0,143	–0,684; 0,809	0,76	
				
Extensión	–0,464	–0,902; 0,444	0,294	–0,436	–0,895; 0,472	0,328	0,464	–0,444; 0,902	0,294	0,393	–0,511; 0,884	0,383	
				
Tobillo		
				
PT/BW 60°/s	Flexión plantar	0,107	–0,703; 0,796	0,819	–0,236	–0,84; 0,629	0,61	–0,107	–0,796; 0,703	0,819	0,357	–0,542; 0,875	0,432	
				
Flexión dorsal	–0,5	–0,91; 0,406	0,253	–0,073	–0,783; 0,72	0,877	0,5	–0,406; 0,91	0,253	–0,036	–0,768; 0,737	0,939	
				
Trabajo/BW 60°/s	Flexión plantar	–0,25	–0,844; 0,62	0,589	–0,618	–0,936; 0,253	0,139	0,25	–0,62; 0,844	0,589	0,679	–0,152; 0,948	0,094	
				
Flexión dorsal	–0,143	–0,809; 0,684	0,76	–0,309	–0,862; 0,579	0,5	0,143	–0,684; 0,809	0,76	0,321	–0,57; 0,865	0,482	
				
PT/BW 180°/s	Flexión plantar	–0,631	–0,938; 0,233	0,129	–0,752	–0,961; 0,002	0,051	0,631	–0,233; 0,938	0,129	0,739	–0,032; 0,959	0,058	
				
Flexión dorsal	–0,714	–0,954; 0,084	0,071	–0,618	–0,936; 0,253	0,139	0,714	–0,084; 0,954	0,071	0,5	–0,406; 0,91	0,253	
				
Trabajo/BW 180°/s	Flexión plantar	–0,559	–0,923; 0,335	0,192	–0,807a	–0,97; –0,138	0,028	0,559	–0,335; 0,923	0,192	0,811a	0,149; 0,971	0,027	
				
Flexión dorsal	–0,393	–0,884; 0,511	0,383	–0,455	–0,9; 0,453	0,305	0,393	–0,511; 0,884	0,383	0,429	–0,479; 0,893	0,337	
				
	Tiempo - Velocidad máxima	Pasos - Velocidad máxima	Velocidad - Velocidad máxima	Zancada - Velocidad máxima	
				
Rodilla	rho	IC	p	rho	IC	p	rho	IC	p	rho	IC	p	
				
PT/BW 60°/s	Flexión	–0,893a	–0,984; –0,427	0,007	–0,22	–0,835; 0,639	0,635	0,893a	0,427; 0,984	0,007	0,36	–0,539; 0,876	0,427	
				
Extensión	–0,643	–0,941; 0,213	0,119	–0,698	–0,951; 0,116	0,081	0,643	–0,213; 0,941	0,119	0,775a	0,053; 0,965	0,041	
				
Trabajo/BW 60°/s	Flexión	–0,893a	–0,984; –0,427	0,007	–0,239	–0,841; 0,627	0,606	0,893a	0,427; 0,984	0,007	0,378	–0,524; 0,88	0,403	
				
Extensión	–0,643	–0,941; 0,213	0,119	–0,698	–0,951; 0,116	0,081	0,643	–0,213; 0,941	0,119	0,775a	0,053; 0,965	0,041	
				
PT/BW 180°/s	Flexión	–0,857a	–0,979; –0,293	0,014	–0,257	–0,846; 0,615	0,578	0,857a	0,293; 0,979	0,014	0,396	–0,509; 0,885	0,379	
				
Extensión	–0,607	–0,933; 0,269	0,148	–0,404	–0,887; 0,502	0,369	0,607	–0,269; 0,933	0,148	0,505	–0,4; 0,911	0,248	
				
Trabajo/BW 180°/s	Flexión	–0,714	–0,954; 0,084	0,071	–0,33	–0,867; 0,563	0,469	0,714	–0,084; 0,954	0,071	0,45	–0,458; 0,899	0,31	
				
Extensión	–0,536	–0,918; 0,364	0,215	–0,587	–0,929; 0,298	0,166	0,536	–0,364; 0,918	0,215	0,667	–0,173; 0,945	0,102	
				
Tobillo		
				
PT/BW 60°/s	Flexión plantar	0,036	–0,737; 0,768	0,939	–0,532	–0,917; 0,369	0,219	–0,036	–0,768; 0,737	0,939	0,505	–0,4; 0,911	0,248	
				
Flexión dorsal	–0,679	–0,948; 0,152	0,094	–0,257	–0,846; 0,615	0,578	0,679	–0,152; 0,948	0,094	0,396	–0,509; 0,885	0,379	
				
Trabajo/BW 60°/s	Flexión plantar	–0,107	–0,796; 0,703	0,819	–0,863a	–0,979; –0,314	0,012	0,107	–0,703; 0,796	0,819	0,847a	0,259; 0,977	0,016	
				
Flexión dorsal	–0,143	–0,809; 0,684	0,76	–0,514	–0,913; 0,39	0,238	0,143	–0,68; 0,809	0,76	0,541	–0,358; 0,919	0,21	
				
PT/BW 180°/s	Flexión plantar	–0,45	–0,899; 0,458	0,31	–0,926a	–0,989; –0,571	0,003	0,45	–0,458; 0,899	0,31	0,964a	0,770; 0,995	<0,001	
				
Flexión dorsal	–0,5	–0,91; 0,406	0,253	–0,532	–0,917; 0,369	0,219	0,5	–0,406; 0,91	0,253	0,595	–0,286; 0,931	0,159	
				
Trabajo/BW 180°/s	Flexión plantar	–0,27	–0,85; 0,606	0,558	–0,926a	–0,989; –0,571	0,003	0,27	–0,606; 0,85	0,558	0,927a	0,576; 0,989	0,003	
				
Flexión dorsal	–0,393	–0,884; 0,511	0,383	–0,642	–0,940; 0,215	0,12	0,393	–0,511; 0,884	0,383	0,703	–0,106; 0,952	0,078	
IC: intervalo de confianza; PT/BW: par máximo/desgaste corporal, para 60 y 180°. La tabla muestra la correlación entre los parámetros de la marcha a velocidad autoseleccionada y velocidad máxima, y las mediciones isocinéticas de la extremidad inferior más afectada en pacientes con enfermedad de Parkinson.

a Significación estadística <0,05.

La extremidad inferior más afectada mostró correlaciones entre el par máximo de flexión plantar de tobillo/desgaste corporal a 180°/s con el número de pasos (indirecta) y la zancada (directa) a velocidad autoseleccionada; entre el trabajo de flexión de rodilla/desgaste corporal a 180°/s con el tiempo (indirecta) y la velocidad (directa) a velocidad máxima; y entre el trabajo de extensión de rodilla/desgaste corporal a 60°/s con el número de pasos (indirecta) a velocidad máxima (Tabla III).

En cuanto a la extremidad inferior menos afectada, obtuvimos correlaciones entre el trabajo de flexión plantar de tobillo/uso del cuerpo a 60°/s con el número de pasos (indirecta) y con la zancada directamente a velocidad máxima; entre el par máximo de flexión de rodilla/uso del cuerpo a 60°/s con el tiempo (indirecta) y la velocidad (directa) tanto a velocidad autoseleccionada como a velocidad máxima; entre el par máximo de extensión de la rodilla/desgaste del cuerpo a 60°/s con la zancada (directa) a la velocidad máxima; entre el trabajo de flexión de la rodilla/desgaste del cuerpo a 60°/s con el tiempo (indirecto) y con la velocidad (directa) tanto a la velocidad autoseleccionada como a la velocidad máxima; y entre el par máximo de flexión de la rodilla/desgaste del cuerpo a 180°/s con el tiempo (indirecta) y con la velocidad (directa) a la velocidad máxima (Tabla IV).

Comparación de la fuerza isocinética entre personas con enfermedad de Parkinson y controles sanos

Se observaron diferencias en todos los parámetros espaciotemporales de la marcha, tanto a velocidad autoseleccionada como a velocidad máxima, excepto en la cadencia (Tabla II), entre las personas con EP y los controles sanos. Todos los valores isocinéticos presentaron diferencias significativas entre los sujetos sanos y las personas con EP, excepto el par máximo de flexión y extensión de la rodilla (180°/s) y el par máximo de flexión plantar del tobillo (60°/s). El par máximo de flexión y extensión de la rodilla (60°/s) sólo es diferente entre la extremidad inferior más afectada y la extremidad inferior no dominante (Tabla V).

Tabla V Datos de fuerza isocinética de personas con EP y controles sanos.

	EP más afecta	Controles no dominante	p	EP menos afecta LL	Sanos dominante	p	
		
	Rodilla	Mediana (RIC)	Mediana (RIC)	
PT/BW 60°/s	Flexión	50,8 (15,4)	83,4 (22,1)	0,073	47 (28,8)	82 (33)	0,018a	
		
Extensión	110 (38,1)	153,7 (69,8)	0,064	86,7 (53,9)	165,3 (46,8)	0,025a	
		
Trabajo/BW 60°/s	Flexión	42,4 (22,3)	101,2 (38,6)	0,048a	40,1 (38,4)	91,2 (39,6)	0,025a	
		
Extensión	114,1 (49,2)	170,5 (76,8)	0,048a	98,1 (73,2)	178,5 (52,2)	0,018a	
		
PT/BW 180°/s	Flexión	37,2 (23,7)	61 (40,8)	0,11	31,3 (20)	64,3 (49)	0,064	
		
Extensión	65,3 (25,6)	98,5 (78,5)	0,064	69 (33)	103,5 (83,7)	0,064	
		
Trabajo/BW 180°/s	Flexión	32,4 (15,6)	75,3 (52,9)	0,048a	27,3 (32,1)	70 (71,1)	0,048a	
		
Extensión	63 (23,9)	118 (82,2)	0,048a	79,8 (40,8)	120 (25,1)	0,048a	
		
	Tobillo							
		
PT/BW 60°/s	Flexión plantar	19,5 (12,1)	23,6 (22,1)	0,11	22 (11,2)	27 (20,9)	0,142	
		
Flexión dorsal	22 (20,6)	68,5 (70)	0,018a	30,1 (10,8)	59,6 (22,6)	0,002a	
		
Trabajo/BW 60°/s	Flexión plantar	7,7 (6,1)	10,1 (12,8)	0,035a	8 (8,1)	14 (11,1)	0,047a	
		
Flexión dorsal	7,4 (7,1)	25,4 (35,3)	0,025a	10,1 (3,6)	25,5 (23,7)	0,018a	
		
PT/BW 180°/s	Flexión plantar	13,2 (20)	26,6 (7,7)	0,006a	15,8 (24,8)	26,7 (13,2)	0,015a	
		
Flexión dorsal	12,7 (6,4)	47,4 (53)	0,002a	20 (16,8)	48,8 (44,6)	0,002a	
		
Trabajo/BW 180°/s	Flexión plantar	5 (7,9)	12,4 (5,4)	0,005a	5,3 (10,5)	11,8 (6,3)	0,018a	
		
Flexión dorsal	3,1 (2,3)	23,7 (25,8)	0,004a	5,7 (7,2)	15,2 (31,3)	0,009a	
EP: enfermedad de Parkinson; LL: extremidad inferior; PT/BW: par máximo/desgaste corporal; RIC: rango intercuartílico.

a Significación estadística <0,05.

Discusión

Se realizó un estudio piloto para analizar la correlación entre la fuerza muscular isocinética de rodilla y tobillo y los parámetros de la marcha en personas con EP (II-III HY). Nuestro protocolo se llevó a cabo de forma segura, pudiendo evaluar la fuerza muscular y los parámetros espaciotemporales de la marcha. Se observaron diferencias significativas en las medidas relacionadas con la fuerza de las extremidades inferiores y los parámetros de la marcha a velocidad autoseleccionada y a velocidad máxima entre las personas con EP y los controles sanos emparejados por edad. La menor fuerza muscular isocinética observada en las personas con EP en comparación con los controles sanos mostró fuertes correlaciones con los parámetros de la marcha evaluados en el presente estudio piloto, y fue consistente con diferentes hallazgos que relacionan en la EP la disminución de la fuerza con un peor rendimiento de la marcha [15,16].

Se encontraron correlaciones para ambas extremidades inferiores entre el trabajo de flexión plantar de tobillo/cuerpo a 180°/s con el número de pasos y la zancada tanto a velocidad autoseleccionada como máxima; entre el pico de torsión de flexión plantar de tobillo/cuerpo a 180°/s con el número de pasos y la zancada a velocidad máxima; y entre el trabajo de extensión de rodilla/cuerpo a 60°/s con la zancada a velocidad autoseleccionada en personas con EP. Además, se observó una correlación indirecta entre el par máximo/desgaste corporal de los flexores plantares del lado más afectado en la EP y los parámetros espaciotemporales de la marcha. Los músculos flexores plantares del tobillo generan aceleración hacia delante durante la fase de preoscilación de la marcha [18], por lo que una baja fuerza de los flexores plantares puede estar relacionada con una menor longitud de zancada en personas con EP. En relación con este hallazgo, Keloth et al [19] informaron de que las personas con EP tienen una menor actividad del músculo gastrocnemio durante la fase de apoyo de la marcha [18], y Shearin et al [20,21] mostraron que las personas con EP con deterioro moderado (estadio de 2,5 HY) tienen modificaciones significativas en la longitud del paso y mostraron debilidad plantar-flexora con una menor velocidad de la marcha tanto en el estado de activación como en el de desactivación [22].

En nuestro estudio, las personas con EP presentaron fuertes correlaciones entre el trabajo muscular de flexión de rodilla/desgaste corporal y los parámetros espaciotemporales de la marcha. La carga de la rodilla durante la fase inicial de la marcha está causada principalmente por la fuerza del músculo cuádriceps [19]. En la articulación de la rodilla, un patrón de momento ‘típico’ en el plano sagital durante la fase de carga de la marcha comprende el momento extensor interno de la rodilla impulsado por la contracción excéntrica del músculo cuádriceps [23]. Consistentemente, una menor fuerza extensora generada por el cuádriceps en personas con EP puede afectar directamente los parámetros espaciotemporales de la marcha. Esta relación, que también se ha observado en este estudio, está respaldada por varios autores, que han descrito correlaciones similares con la deambulación funcional [24], el equilibrio [25] o la capacidad para levantarse de una silla [2].

Anteriormente, se había observado una disminución de la fuerza del cuádriceps en la EP [26], observada incluso en estadios tempranos, tanto en el lado afectado como en el no afectado, empeorando con la progresión de la enfermedad [27,28], correlacionándose negativamente con el estadio de HY [24]. Además, Allen et al [29] observaron que las personas con EP mostraban una disminución de la fuerza extensora de las piernas, que se asociaba a una velocidad de marcha más lenta y a un mayor riesgo de caídas. Estos déficits de fuerza y una menor activación muscular se correlacionaban fuertemente con la puntuación motora de la escala unificada de la enfermedad de Parkinson (UPDRS) [30]. Aunque es probable que la fuerza muscular isocinética dependa de la velocidad del movimiento, a medida que la enfermedad progresa puede estar influida por la bradicinesia [31] y, por lo tanto, la correlación velocidad-fuerza observada en estos individuos puede proporcionar pistas para comprender la fisiopatología de este síntoma. La dependencia de la velocidad de la debilidad puede representar la propia bradicinesia, como demuestran Hallet y Khoshbin [32] al afirmar que la bradicinesia es la incapacidad de producir suficiente ‘fuerza’ para generar la velocidad necesaria. A lo largo del rango de movimiento articular en sujetos sanos, el par muscular disminuye a medida que aumenta la velocidad isocinética; sin embargo, en las personas con EP, la debilidad muscular aumenta con la velocidad de la marcha, especialmente a medida que progresa la enfermedad [33], y es una manifestación distintiva de la propia enfermedad [1].

Se desconoce la causa específica de la debilidad muscular en la EP. Se debate si su origen se encuentra en el sistema nervioso central o periférico, o si se trata de un fenómeno secundario [2]. La reducción de la producción de fuerza puede deberse a una menor activación cortical de los músculos producida por el déficit dopaminérgico en la vía nigroestriada, lo que provoca un aumento de la inhibición tónica del tálamo [28,34].

Estos hallazgos muestran la relevancia del tratamiento de rehabilitación precoz en la EP, comenzando en las primeras fases de la enfermedad, cuando los síntomas motores son leves. Para prevenir deficiencias en estadios avanzados, la terapia de rehabilitación debe iniciarse incluso antes de que los síntomas motores limiten la independencia del sujeto [35,36]. En este sentido, varios estudios han demostrado cómo un programa de ejercicios centrado en mejorar la fuerza de los miembros inferiores podría mejorar las deficiencias motoras asociadas a la EP [37], mejorando síntomas como la marcha, el equilibrio o el riesgo de caídas, que están relacionados con la independencia y la calidad de vida de estas personas [38].

El presente estudio piloto estuvo limitado por el pequeño tamaño de la muestra. Nuestros resultados no pueden extrapolarse a otros estadios de EP, ya que las personas con EP incluidas se encontraban entre los estadios II-III de HY, o durante la fase off del ciclo de medicación, ya que todas las personas con EP fueron evaluadas en la fase on de medicación. Los estudios futuros deben incluir la evaluación relacionada con la EP (es decir, la UPDRS) para una mejor comprensión del deterioro motor (UPDRS III) de las personas con EP. La marcha se evaluó utilizando la prueba de marcha de 10 metros, y, aunque es una prueba válida, el uso de sistemas instrumentales, como el análisis tridimensional de la marcha, es un sistema más objetivo y puede proporcionar datos cinéticos y cinemáticos.

Conclusiones

Nuestros resultados mostraron correlaciones entre la fuerza isocinética muscular de ambos miembros inferiores y los parámetros espaciotemporales de la marcha en personas con EP y estadios II-III de HY, lo que sugiere una posible diana de rehabilitación para objetivos funcionales. Además, nuestros resultados mostraron diferencias significativas en las medidas relacionadas con la fuerza de los miembros inferiores y los parámetros de la marcha a velocidad autoseleccionada y a velocidad máxima entre las personas con EP y los controles sanos pareados por edad.

Original
Muscle strength and spatiotemporal gait parameters in people with Parkinson´s disease. A pilot study
Fernández-Vázquez Diego
Molina-Rueda Francisco
Navarro-López Víctor
Straudi Sofía
Cano-de-la-Cuerda Roberto
Motion Analysis, Biomechanics, Ergonomy and Motor Control Laboratory (LAMBECOM).Department of Physical Therapy, Occupational Therapy, Rehabilitation and Physical Medicine. Faculty of Health Sciences. Universidad Rey Juan Carlos. Alcorcón, Madrid, Spain Universidad Rey Juan Carlos Universidad Rey Juan Carlos Alcorcón Madrid, Spain
Department of Neuroscience and Rehabilitation. Azienda Ospedaliero-Universitaria di Ferrara Azienda Ospedaliero-Universitaria di Ferrara Azienda Ospedaliero-Universitaria di Ferrara Ferrara Italy
Department of Neuroscience and Rehabilitation. Università degli Studi di Ferrara. Ferrara, Italy Università degli Studi di Ferrara Università degli Studi di Ferrara Ferrara Italy
Correspondence: Dr. Víctor Navarro López. Laboratorio de Análisis del Movimiento, Biomecánica, Ergonomía y Control Motor (grupo LAMBECOM). Departamento de Fisioterapia, Terapia Ocupacional, Rehabilitación y Medicina Física. Facultad de Ciencias de la Salud. Universidad Rey Juan Carlos. Avenida Atenas, s/n. E-28922 Alcorcón, Madrid. E-mail: victor.navarro@urjc.es
Introduction.

Muscle weakness in persons with Parkinson disease (PD) has been frequently recognized as a nonspecific symptom. In other neurological conditions, lower limb weakness, specifically quadriceps weakness, is the factor that causes greater gait disability. Little research has evaluated the relationship between lower limb muscle strength, using objective tools, in PD persons and gait performance. The aim of this study was to analyze the correlation between lower limb muscle strength, using an isokinetic dynamometer, and the spatiotemporal gait parameters in PD, compared with age- and sex- matched healthy controls.

Subjects and methods.

The study was conducted with 7 persons with PD –Hoehn and Yahr (HY) between II-III– and 7 healthy controls. Isokinetic knee and ankle tests at 60 and 120°/s and the 10-meter walking test at comfortable and fast walking speed, were performed on all recruited subjects.

Results.

Significant differences in lower limb strength-related measures and gait parameters were observed between persons with PD and controls. Gait parameters showed excellent correlations (rho ≥ 0.7) for both lower limb: ankle plantar flexion work/body wearing at 180°/s with number of steps (indirect) and stride (direct) at both speeds, and between the ankle plantar flexion peak torque/ body wearing at 180°/s with number of steps (indirect) and stride (direct) at maximum speed; and between knee extension work/body wearing at 60°/s) with stride (direct) at self-selected speed.

Conclusions.

Persons with PD (HY II-III stages) lower limb muscle strength correlates excellently with gait pattern, showing lower isokinetic strength than healthy subjects of the same age and sex. This protocol showed safety to be performed in a larger sample.

Key words

Gait analysis
Gait parameters
Movement disorders
Muscle strength
Neurological disorders
Parkinson’s disease
Introduction

Muscle weakness in persons with Parkinson disease (PD) has been frequently recognized as a nonspecific symptom [1]. However, several investigations have provided objective evidence that muscle strength has been reduced in persons with PD compared with age-matched controls [2,3]. Diminished performance caused by weakness may be a primary sign of PD and may be explained by disturbed motor programming in the basal ganglia [4]. It is known that in other neurological conditions, lower limb weakness, specifically quadriceps weakness, is the factor that causes greater gait disability [5,6]. Muscle strength seems to be reduced in PD compared to healthy subjects, even in the early stages of the disease [1]. Torque usually decreases with increasing isokinetic speed, but muscle weakness is more evident in PD as speed increases, especially in advanced stages, being a hallmark of PD (combination of bradykinesia and weakness) [1]. Objective techniques such as isokinetic dynamometry could be a key element in a rehabilitation assessment context, as it could have clinical and functional consequences.

Gait in persons with PD has been extensively studied; numerous studies have compared the gait parameters of persons with PD with healthy controls; however, the relationship between isokinetic strength parameters and spatiotemporal parameters of gait in PD has not been extensively studied. Inkster et al [2] observed that the mean hip and knee extensor torques were lower in persons with PD. Greater hip strength was related to better sit-to-stand ability in persons with PD, whereas greater knee strength was related to better sit-to-stand ability in controls. Only one previous study [7] has studied the relationship between isokinetic muscle strength in persons with PD and gait parameters, but only for the ankle dorsiflexors. Pedersen et al [8] studied gait and isometric and eccentric strength in persons with PD compared with age-matched control subjects. In persons with PD, the mean concentric torque was significantly decreased, and they walked with significantly slower speed. However, isokinetic movements and velocities at other joints have not been evaluated in persons with PD, nor have persons with moderate PD been evaluated, which justifies the relevance of this pilot study. The purpose of this pilot study was to analyze the correlation between isokinetic knee and ankle muscle strength and spatiotemporal parameters of gait in persons with PD. In addition, force production was compared with age- and sex-matched healthy controls. We hypothesized that persons with PD show lower limb muscle strength compared to healthy subjects and that this muscle strength is related to major spatiotemporal parameters of gait in persons with PD.

Subjects and methods

Design

A pilot study was conducted at the Rey Juan Carlos University (Madrid, Spain) with outpatient PD patients with Hoehn and Yahr (H&Y) stage between II and III and age- and sex- matched healthy controls. The Strengthening the Reporting of Observational Studies in Epidemiology (STROBE) Statement guidelines were followed.

The study was conducted in accordance with the national and international ethics standards. Ethical approval was granted by the Local Ethics Committee. Informed consent was given in writing by all participants before inclusion in the study, and all procedures were conducted according to the Declaration of Helsinki.

Participants

Individuals with diagnosis of PD according to the United Kingdom PD Society Brain Bank Research Center criteria [9] were recruited from the Parkinson Association APARKAN (Madrid, Spain). Non-probabilistic sampling of non-consecutive cases was performed for the PD group. In addition, age- and sex- matched healthy controls were also recruited by local announcements. The severity of PD was assessed in the ON period with the Hoehn and Yahr (H&Y) stage [10]. Persons with H&Y stages II–III were included, all persons with PD were able to walk independently without technical aids and all were stable on anti-Parkinsonian medication.

Exclusion criteria included any known neurological disease, diabetes mellitus, renal disease, cancer, any chronic or acute pain condition, and any severe psychiatric disease. Persons scoring < 24 points on the Mini-mental test [11] or >13 points on the Beck Depression Inventory (BDI) [12], and intervened by deep brain stimulation, continuous duodenal infusion of levodopa/carbidopa or continuous subcutaneous infusion of apo-morphine were excluded. None of the subjects had undergone orthopedic surgery or arthritic diseases on the trunk and lower extremities, and all were free of knee and ankle pain at the time of testing and during the previous 12 months. No subjects were included in the present study that were taking any psychotropic or antidepressant medication.

Procedure

The sample was divided into two groups: persons with PD determined by a neurologist expert on movement disorders and age- and sex- matched healthy control group.

Measures

Isokinetic testing

Concentric muscle strength of the knee and ankle was measured with a Biodex Multi-Joint System II isokinetic dynamometer and Biodex advantage software, version 4.0. All subjects were allowed to familiarize themselves with the equipment prior to testing. To account for the influence of torque (newton-meters) due to the effect of gravity on the data, each subject’s lower extremity was weighed. The warm-up period consisted of three to five submaximal concentric contractions with the same speed settings used in the tests. Isokinetic knee extension and flexion torques were measured seated and with the hip flexed at 90°, with resistance placed proximal to the upper edge of the medial malleolus. The subject’s thigh, trunk, and pelvis were stabilized with straps, and subjects held onto handles located on both sides of the seat throughout the test. The test was initiated in available full knee flexion. To assess the isokinetic pairs of plantar and dorsiflexion, the test was performed in supine with the knees fully extended. Proximal stabilization of the thigh and trunk was provided. Subjects were instructed to maintain full knee extension throughout the movement. The test was initiated with subjects in maximum available dorsiflexion.

Knee muscle strength was measured at a rate of 60°/s and 180°/s with ROM tested from 0° to 100° of flexion. Ankle muscle strength was measured at a rate of 60º/s and 180º/s with a ROM tested from 15º (extension) to 60º (flexion). Each subject performed ten maximal concentric contractions of the knee and 10 of the ankle, with a 30-second rest interval between the two evaluation speeds. The isokinetic measures used were: peak torque (PT)/body wear, total work (TW)/body wear. All tests were performed with both hemi-body and in the ’on’ phase of medication.

Spatiotemporal parameters of gait

A 10-m walking test (10MW) at a comfortable and fast walking speed was performed on all subjects to obtain the main spatiotemporal parameters of gait [13]. The start of the 10-m walk was marked with a tape line on the ground. Participants were instructed to walk at a speed they were comfortable with and to continue down the corridor until instructed to stop. The command to stop was given approximately 5m after the finish line to avoid deceleration. A vertical line attached to the adjacent wall demarcated the finish line, as a line on the ground might have encouraged them to alter their speed. The evaluator counted the number of steps and calculated stride length (10m/number of strides), walking speed (10m/time taken) and cadence –(number of steps during the test x 60 seconds)/test time– for both speeds. This test has demonstrated excellent reliability for comfortable and fast speed in persons with PD [13-16] and has been recommended by the European Physical Therapy Guideline for PD.

Statistical analyses

Statistical analysis was performed with the SPSS statistical program (version 27.0). The Shapiro-Wilk test was used to examine the normality of the distribution of the sample data. Data on demographic variables were expressed as median and interquartile range, and as proportions, when appropriate. A nonparametric test (U-Mann Whitney) was performed to compare gait characteristics and isokinetic strength parameters of subjects with PD and healthy controls. As persons with PD with bilateral involvement were included, gait parameters and isokinetic strength were compared between the more affected leg of persons with PD, with the dominant leg of healthy controls, and the more affected leg of persons with PD, with the less dominant leg of healthy controls. A Spearman correlation analysis with 95% confidence intervals was performed to assess the correlation between variables related to gait parameters at preferred and maximum possible speed (speed, cadence, stride length, stride velocity) and isokinetic strength variables. Correlation coefficients of 0.00-0.30 were interpreted as poor, those of 0.30 to 0.70 as moderate, and those of 0.70 or more as excellent [17]. The significance level was set at 0.05.

Results

A total of 10 persons with PD and 10 healthy controls were initially recruited. Finally, 7 persons with PD (3 with H&Y II and four with H&Y III) and 7 healthy controls were included. The causes of dropouts were changes in the health status of the participants, not meeting any of the inclusion criteria at the time of assessment, and death. Sociodemographic information and gait spatiotemporal parameters data for persons with PD and healthy controls are showed in table I and table II. All persons completed the protocol safely, with the isokinetic dynamometer system being easily understood by all participants.

Table I Demographic data for persons with PD and healthy controls.

	PD (n = 7)	Healthy Controls (n = 7)	
Age Mean SD	61.4 ± 7.64	60.5 ± 6.11	
	
Sex (male/female)	4/3	3/4	
	
Height (cm) Mean SD	158 ± 5	165 ± 14	
	
Mass (kg) Mean SD	72.38 ± 10.5	74.66 ± 13.75	
	
Level of Education (no studies/primary education/secondary education)	0/5/2	4/2/1	
	
Years Since Diagnosis Mean SD	3.5 ± 2.06		
	
Affected side (unilateral/bilateral)	0/7		
	
More affected side (right/left)	5/2		
	
Medication PD (no/yes)	0/7		
	
Tremor (no/yes)	1/6		
	
Bradykinesia (no/yes)	0/7		
	
Rigidity (no/yes)	2/5		
	
Postural Instability (no/yes)	1/6		
	
Pain (no/yes)	3/4		
	
MMSE (dementia/cognitive impairment/no dementia)	2/1/4		
	
H&Y median (range)	2.5 (2-3)		
	
H&Y n (I/II/III/IV/V)	0/3/4/0/0		
	
S&E median (range)	10 (9-10)		
H&Y: Hoehn and Yahr scale; MMSE: Mini-Mental State Examination; PD: Parkinson’s disease; S&E: Schwab and England Activities of Daily Living Scale.

Table II Gait parameters for persons with PD and healthy controls.

	PD (n = 7)	Healthy controls (n = 7)	p	
Time Self-Selected Speed median (IR)	7.71 (2.07)	5.9 (2.09)	0.002a	
	
Steps Self-Selected Speed median (IR)	7.5 (2)	6 (1)	0.002a	
	
Velocity Self-Selected Speed median (IR)	1.29 (0.3)	1.69 (0.64)	0.003a	
	
Cadence Self-Selected Speed median (IR)	57.93 (8.16)	60.58 (7.35)	0.085	
	
Stride Self-Selected Speed median (IR)	2.66 (0.7)	3.32 (0.78)	0.004a	
	
Time Max Speed median (IR)	6.25 (1.37)	3.75 (1.63)	0.013a	
	
Steps Max Speed median (IR)	6.5 (1.7)	4.5 (1)	0.005a	
	
Velocity Max Speed median (IR)	1.6 (0.41)	2.66 (0.87)	0.015a	
	
Cadence Max Speed median (IR)	67.71 (17.43)	73.77 (14.98)	0.142	
PD: Parkinson’s disease; IR: Interquartile Range.

a Statistical significance <0.05.

Relatioship between isokinetic strength and gait parameters in persons with PD

The correlations found for both lower limbs were between the ankle plantar flexion work/body wearing at 180º/s with number of steps (indirect) and stride (direct) at both self-selected and maximum speed, and between the ankle plantar flexion peak torque/ body wearing at 180º/s with number of steps (indirect) and stride (direct) at maximum speed; and between knee extension work/body wearing at 60º/s with stride (direct) at self-selected speed (Table III and Table IV).

Table III Correlations for the more affected lower limb in persons with Parkinson’s disease.

		Time self-selected speed	Steps self-selected speed	Velocity self-selected speed	Stride self-selected speed	
				
Knee	rho	CI	p	rho	CI	p	rho	CI	p	rho	CI	p	
PT/BW 60°/s	Flexion	–0.536	–0.918; 0.364	0.215	0.036	–0.737; 0.768	0.938	0.536	–0.364; 0.918	0.215	–0.143	–0.809; 0.684	0.76	
				
Extension	–0.643	–0.941; 0.213	0.119	–0.346	–0.872; 0.55	0.448	0.643	–0.213; 0.941	0.119	0.286	–0.595; 0.855	0.535	
				
Work/BW 60°/s	Flexion	–0.679	–0.948; 0.152	0.094	–0.346	–0.872; 0.55	0.448	0.679	–0.152; 0.948	0.094	0.25	–0.62; 0.844	0.589	
				
Extension	–0.607	–0.933; 0.269	0.148	–0.655	–0.943; 0.194	0.111	0.607	–0.269; 0.933	0.148	0.643	–0.213; 0.941	0.119	
				
PT/BW 180°/s	Flexion	–0.286	–0.855; 0.595	0.535	0.364	–0.536; 0.877	0.423	0.286	–0.595; 0.855	0.535	–0.429	–0.893; 0.479	0.337	
				
Extension	–0.286	–0.855; 0.595	0.535	0.182	–0.662; 0.822	0.696	0.286	–0.595; 0.855	0.535	–0.214	–0.833; 0.643	0.645	
				
Work/BW 180°/s	Flexion	–0.429	–0.893; 0.479	0.337	0.255	–0.616; 0.846	0.582	0.429	–0.479; 0.893	0.337	–0.357	–0.875; 0.542	0.432	
				
Extension	–0.357	–0.875; 0.542	0.432	–0.145	–0.81; 0.683	0.756	0.357	–0.542; 0.875	0.432	0.143	–0.684; 0.809	0.76	
				
Ankle		
				
PT/BW 60°/s	Plantar Flexion	–0.464	–0.902; 0.444	0.294	–0.546	–0.921; 0.352	0.205	0.464	–0.444; 0.902	0.294	0.536	–0.364; 0.918	0.215	
				
Dorsal Flexion	–0.464	–0.902; 0.444	0.294	–0.145	–0.81; 0.683	0.756	0.464	–0.444; 0.902	0.294	0.036	–0.737; 0.768	0.939	
				
Work/BW 60°/s	Plantar Flexion	–0.143	–0.809; 0.684	0.76	–0.509	–0.912; 0.396	0.243	0.143	–0.684; 0.809	0.76	0.571	–0.319; 0.926	0.18	
				
Dorsal Flexion	–0.036	–0.768; 0.737	0.939	0.291	–0.592; 0.856	0.527	0.036	–0.737; 0.768	0.939	–0.357	–0.875; 0.542	0.432	
				
PT/BW 180°/s	Plantar Flexion	–0.487	–0.907; 0.42	0.268	–0.917a	–0.988; –0.53	0.004	0.487	–0.42; 0.907	0.268	0.955a	0.719; 0.994	0.001	
				
Dorsal Flexion	–0.536	–0.918; 0.364	0.215	–0.473	–0.904; 0.435	0.284	0.536	–0.364; 0.918	0.215	0.393	–0.511; 0.884	0.383	
				
Work/BW 180°/s	Plantar Flexion	–0.487	–0.907; 0.420	0.268	–0.917a	–0.988; –0.53	0.004	0.487	–0.42; 0.907	0.268	0.955a	0.719; 0.994	0.001	
				
Dorsal Flexion	–0.357	–0.875; 0.542	0.432	–0.2	–0.828; 0.651	0.667	0.357	–0.542; 0.875	0.432	0.143	–0.684; 0.809	0.76	
				
	Time Max speed	Steps Max speed	Velocity Max speed	Stride Max speed	
				
Knee	rho	CI	p	rho	CI	p	rho	CI	p	rho	CI	p	
				
PT/BW 60°/s	Flexion	–0.714	–0.954; 0.084	0.071	–0.037	–0.769; 0.737	0.938	0.714	–0.084; 0.954	0.071	0.162	–0.673; 0.816	0.728	
				
Extension	–0.536	–0.918; 0.364	0.215	–0.441	–0.896; 0.467	0.323	0.536	–0.364; 0.918	0.215	0.505	–0.4; 0.911	0.248	
				
Work/BW 60°/s	Flexion	–0.643	–0.941; 0.213	0.119	–0.477	–0.905; 0.431	0.279	0.643	–0.213; 0.941	0.119	0.577	–0.311; 0.927	0.175	
				
Extension	–0.357	–0.875; 0.542	0.432	–0.826a	–0.974; –0.193	0.022	0.357	–0.542; 0.875	0.432	0.847a	0.259; 0.977	0.016	
				
PT/BW 180°/s	Flexion	–0.714	–0.954; 0.084	0.071	0.165	–0.671; 0.817	0.723	0.714	–0.084; 0.954	0.071	–0.018	–0.761; 0.745	0.969	
				
Extension	–0.5	–0.91; 0.406	0.253	0	–0.753; 0.753	1	0.5	–0.406; 0.91	0.253	0.09	–0.711; 0.79	0.848	
				
Work/BW 180°/s	Flexion	–0.857a	–0.979; –0.293	0.014	0.018	–0.745; 0.761	0.969	0.857a	0.293; 0.979	0.014	0.162	–0.673; 0.816	0.728	
				
Extension	–0.357	–0.875; 0.542	0.432	–0.367	–0.878; 0.534	0.418	0.357	–0.542; 0.875	0.432	0.414	–0.493; 0.89	0.355	
				
Ankle		
				
PT/BW 60°/s	Plantar Flexion	–0.321	–0.865; 0.57	0.482	–0.551	–0.922; 0.345	0.2	0.321	–0.57; 0.865	0.482	0.559	–0.335; 0.923	0.192	
				
Dorsal Flexion	–0.393	–0.884; 0.511	0.383	–0.128	–0.804; 0.692	0.784	0.393	–0.511; 0.884	0.383	0.198	–0.652; 0.828	0.67	
				
Work/BW 60°/s	Plantar Flexion	–0.071	–0.782; 0.721	0.879	–0.753	–0.961; 0.001	0.051	0.071	–0.721; 0.782	0.879	0.739	–0.032; 0.959	0.058	
				
Dorsal Flexion	–0.357	–0.875; 0.542	0.432	0.092	–0.71; 0.79	0.845	0.357	–0.542; 0.875	0.432	0.018	–0.745; 0.761	0.969	
				
PT/BW 180°/s	Plantar Flexion	–0.054	–0.776; 0.729	0.908	–0.982a	–0.997; –0.879	<0.001	0.054	–0.729; 0.776	0.908	0.927a	0.576; 0.989	0.003	
				
Dorsal Flexion	–0.393	–0.884; 0.511	0.383	–0.459	–0.901; 0.449	0.300	0.393	–0.511; 0.884	0.383	0.505	–0.4; 0.911	0.248	
				
Work/BW 180°/s	Plantar Flexion	–0.054	–0.776; 0.729	0.908	–0.982a	–0.997; –0.879	<0.001	0.054	–0.729; 0.776	0.908	0.927a	0.576; 0.989	0.003	
				
Dorsal Flexion	–0.536	–0.918; 0.364	0.215	–0.404	–0.887; 0.502	0.369	0.536	–0.364; 0.918	0.215	0.505	–0.4; 0.911	0.248	
The table shows the correlation between gait parameters at self-selected speed and maximum speed, and isokinetic measurements for the most affected lower extremity in patients with PD. PT/BW: peak torque/body wearing, for 60o and 180o.

a Statistical significance <0.05.

Table IV Correlation for the less affected lower limb in persons with Parkinson’s disease.

		Time self-selected speed	Steps self-selected speed	Velocity self-selected speed	Stride self-selected speed	
Knee	rho	CI	p	rho	CI	p	rho	CI	p	rho	CI	p	
				
PT/BW 60°/s	Flexion	–0.786a	–0.967; –0.081	0.036	–0.2	–0.828; 0.651	0.667	0.786a	0.081; 0.967	0.036	0.071	–0.721; 0.782	0.879	
				
Extension	–0.75	–0.961; 0.007	0.052	–0.655	–0.943; 0.194	0.111	0.75	–0.007; 0.961	0.052	0.571	–0.319; 0.926	0.18	
				
Work/BW 60°/s	Flexion	–0.893a	–0.984; –0.427	0.007	–0.309	–0.862; 0.579	0.5	0.893a	0.427; 0.984	0.007	0.143	–0.684; 0.809	0.76	
				
Extension	–0.75	–0.961; 0.007	0.052	–0.655	–0.943; 0.194	0.111	0.75	–0.007; 0.961	0.052	0.571	–0.319; 0.926	0.18	
				
PT/BW 180°/s	Flexion	–0.714	–0.954; 0.084	0.071	–0.236	–0.84; 0.629	0.61	0.714	–0.084; 0.954	0.071	0.107	–0.703; 0.796	0.819	
				
Extension	–0.429	–0.893; 0.479	0.337	–0.273	–0.851; 0.604	0.554	0.429	–0.479; 0.893	0.337	0.214	–0.643; 0.833	0.645	
				
Work/BW 180°/s	Flexion	–0.607	–0.933; 0.269	0.148	–0.255	–0.846; 0.616	0.582	0.607	–0.269; 0.933	0.148	0.143	–0.684; 0.809	0.76	
				
Extension	–0.464	–0.902; 0.444	0.294	–0.436	–0.895; 0.472	0.328	0.464	–0.444; 0.902	0.294	0.393	–0.511; 0.884	0.383	
				
Ankle		
				
PT/BW 60°/s	Plantar Flexion	0.107	–0.703; 0.796	0.819	–0.236	–0.84; 0.629	0.61	–0.107	–0.796; 0.703	0.819	0.357	–0.542; 0.875	0.432	
				
Dorsal Flexion	–0.5	–0.91; 0.406	0.253	–0.073	–0.783; 0.72	0.877	0.5	–0.406; 0.91	0.253	–0.036	–0.768; 0.737	0.939	
				
Work/BW 60°/s	Plantar Flexion	–0.25	–0.844; 0.62	0.589	–0.618	–0.936; 0.253	0.139	0.25	–0.62; 0.844	0.589	0.679	–0.152; 0.948	0.094	
				
Dorsal Flexion	–0.143	–0.809; 0.684	0.76	–0.309	–0.862; 0.579	0.5	0.143	–0.684; 0.809	0.76	0.321	–0.57; 0.865	0.482	
				
PT/BW 180°/s	Plantar Flexion	–0.631	–0.938; 0.233	0.129	–0.752	–0.961; 0.002	0.051	0.631	–0.233; 0.938	0.129	0.739	–0.032; 0.959	0.058	
				
Dorsal Flexion	–0.714	–0.954; 0.084	0.071	–0.618	–0.936; 0.253	0.139	0.714	–0.084; 0.954	0.071	0.5	–0.406; 0.91	0.253	
				
Work/BW 180°/s	Plantar Flexion	–0.559	–0.923; 0.335	0.192	–0.807a	–0.97; –0.138	0.028	0.559	–0.335; 0.923	0.192	0.811a	0.149; 0.971	0.027	
				
Dorsal Flexion	–0.393	–0.884; 0.511	0.383	–0.455	–0.9; 0.453	0.305	0.393	–0.511; 0.884	0.383	0.429	–0.479; 0.893	0.337	
				
	Time Max speed	Steps Max speed	Velocity Max speed	Stride Max speed	
				
Knee	rho	CI	p	rho	CI	p	rho	CI	p	rho	CI	p	
				
PT/BW 60°/s	Flexion	–0.893a	–0.984; –0.427	0.007	–0.22	–0.835; 0.639	0.635	0.893a	0.427; 0.984	0.007	0.36	–0.539; 0.876	0.427	
				
Extension	–0.643	–0.941; 0.213	0.119	–0.698	–0.951; 0.116	0.081	0.643	–0.213; 0.941	0.119	0.775a	0.053; 0.965	0.041	
				
Work/BW 60°/s	Flexion	–0.893a	–0.984; –0.427	0.007	–0.239	–0.841; 0.627	0.606	0.893a	0.427; 0.984	0.007	0.378	–0.524; 0.88	0.403	
				
Extension	–0.643	–0.941; 0.213	0.119	–0.698	–0.951; 0.116	0.081	0.643	–0.213; 0.941	0.119	0.775a	0.053; 0.965	0.041	
				
PT/BW 180°/s	Flexion	–0.857a	–0.979; –0.293	0.014	–0.257	–0.846; 0.615	0.578	0.857a	0.293; 0.979	0.014	0.396	–0.509; 0.885	0.379	
				
Extension	–0.607	–0.933; 0.269	0.148	–0.404	–0.887; 0.502	0.369	0.607	–0.269; 0.933	0.148	0.505	–0.4; 0.911	0.248	
				
Work/BW 180°/s	Flexion	–0.714	–0.954; 0.084	0.071	–0.33	–0.867; 0.563	0.469	0.714	–0.084; 0.954	0.071	0.45	–0.458; 0.899	0.31	
				
Extension	–0.536	–0.918; 0.364	0.215	–0.587	–0.929; 0.298	0.166	0.536	–0.364; 0.918	0.215	0.667	–0.173; 0.945	0.102	
				
Ankle		
				
PT/BW 60°/s	Plantar Flexion	0.036	–0.737; 0.768	0.939	–0.532	–0.917; 0.369	0.219	–0.036	–0.768; 0.737	0.939	0.505	–0.4; 0.911	0.248	
				
Dorsal Flexion	–0.679	–0.948; 0.152	0.094	–0.257	–0.846; 0.615	0.578	0.679	–0.152; 0.948	0.094	0.396	–0.509; 0.885	0.379	
				
Work/BW 60°/s	Plantar Flexion	–0.107	–0.796; 0.703	0.819	–0.863a	–0.979; –0.314	0.012	0.107	–0.703; 0.796	0.819	0.847a	0.259; 0.977	0.016	
				
Dorsal Flexion	–0.143	–0.809; 0.684	0.76	–0.514	–0.913; 0.39	0.238	0.143	–0.68; 0.809	0.76	0.541	–0.358; 0.919	0.21	
				
PT/BW 180°/s	Plantar Flexion	–0.45	–0.899; 0.458	0.31	–0.926a	–0.989; –0.571	0.003	0.45	–0.458; 0.899	0.31	0.964a	0.770; 0.995	<0.001	
				
Dorsal Flexion	–0.5	–0.91; 0.406	0.253	–0.532	–0.917; 0.369	0.219	0.5	–0.406; 0.91	0.253	0.595	–0.286; 0.931	0.159	
				
Work/BW 180°/s	Plantar Flexion	–0.27	–0.85; 0.606	0.558	–0.926a	–0.989; –0.571	0.003	0.27	–0.606; 0.85	0.558	0.927a	0.576; 0.989	0.003	
				
Dorsal Flexion	–0.393	–0.884; 0.511	0.383	–0.642	–0.940; 0.215	0.12	0.393	–0.511; 0.884	0.383	0.703	–0.106; 0.952	0.078	
The table shows the correlation between gait parameters at self-selected speed and maximum speed, and isokinetic measurements for the most affected lower extremity in patients with PD. PT/BW: peak torque/body wearing, for 60o and 180o.

a Statistical significance <0.05.

The more affected lower limb showed correlations between ankle plantar flexion peak torque/body wearing at 180º/s with number of steps (indirect) and stride (direct) at self-selected speed; between knee flexion work/body wearing at 180º/s) with time (in-direct) and velocity (directly) at maximum speed; and between knee extension work/body wearing at 60º/s with number of steps (indirect) at maximum speed (Table III).

Regarding less affected lower limb we obtained correlations between ankle plantar flexion work/body wearing at 60º/s with number of steps (indirect) and with stride directly at maximum speed; between knee flexion peak torque/body wearing at 60º/s with time (indirect) and velocity (direct) at both self-selected speed and maximum speed; between knee extension peak torque/body wearing at 60º/s with stride (direct) at maximum speed; between knee flexion work/body wearing at 60º/s with time (indirect) and with velocity (direct) at both self-selected speed and maximum speed; and between knee flexion peak torque/body wearing at 180º/s) with time (indirect) and with velocity (direct) at maximum speed (Table IV).

Comparison of isokinetic strength between persons with PD and healthy controls

Differences were observed in all spatiotemporal gait parameters both at self-selected speed and at maximum speed, except for cadence (Table II) between persons with PD and healthy controls. All the isokinetic values had significant differences between healthy subjects and persons with PD except for the knee flexion and extension peak torque (180º/s) and the ankle plantar flexion peak torque (60º/s). The knee flexion and extension peak torque (60º/s) are different only between the more affected lower limb and the non-dominant lower limb (Table V).

Table V Isokinetic strength data of persons with PD and healthy controls.

	PD More Affected LL	Healthy non-dominant LL	p	PD less affected LL	Healthy dominant LL	p	
		
	Knee	Median (IR)	Median (IR)	
PT/BW 60°/s	Flexion	50.8 (15.4)	83.4 (22.1)	0.073	47 (28.8)	82 (33)	0.018a	
		
Extension	110 (38.1)	153.7 (69.8)	0.064	86.7 (53.9)	165.3 (46.8)	0.025a	
		
Work/BW 60°/s	Flexion	42.4 (22.3)	101.2 (38.6)	0.048a	40.1 (38.4)	91.2 (39.6)	0.025a	
		
Extension	114.1 (49.2)	170.5 (76.8)	0.048a	98.1 (73.2)	178.5 (52.2)	0.018a	
		
PT/BW 180°/s	Flexion	37.2 (23.7)	61 (40.8)	0.11	31.3 (20)	64.3 (49)	0.064	
		
Extension	65.3 (25.6)	98.5 (78.5)	0.064	69 (33)	103.5 (83.7)	0.064	
		
Work/BW 180°/s	Flexion	32.4 (15.6)	75.3 (52.9)	0.048a	27.3 (32.1)	70 (71.1)	0.048a	
		
Extension	63 (23.9)	118 (82.2)	0.048a	79.8 (40.8)	120 (25.1)	0.048a	
		
	Ankle							
		
PT/BW 60°/s	Plantar flexion	19.5 (12.1)	23.6 (22.1)	0.11	22 (11.2)	27 (20.9)	0.142	
		
Dorsal flexion	22 (20.6)	68.5 (70)	0.018a	30.1 (10.8)	59.6 (22.6)	0.002a	
		
Work/BW 60°/s	Plantar flexion	7.7 (6.1)	10.1 (12.8)	0.035a	8 (8.1)	14 (11.1)	0.047a	
		
Dorsal flexion	7.4 (7.1)	25.4 (35.3)	0.025a	10.1 (3.6)	25.5 (23.7)	0.018a	
		
PT/BW 180°/s	Plantar flexion	13.2 (20)	26.6 (7.7)	0.006a	15.8 (24.8)	26.7 (13.2)	0.015a	
		
Dorsal flexion	12.7 (6.4)	47.4 (53)	0.002a	20 (16.8)	48.8 (44.6)	0.002a	
		
Work/BW 180°/s	Plantar flexion	5 (7.9)	12.4 (5.4)	0.005a	5.3 (10.5)	11.8 (6.3)	0.018a	
		
Dorsal flexion	3.1 (2.3)	23.7 (25.8)	0.004a	5.7 (7.2)	15.2 (31.3)	0.009a	
IR: Interquartile range; LL: Lower Limb; PD: Parkinson’s disease; PT/BW: Peak Torque/body wearing.

a Statistical significance <0.05.

Discussion

A pilot study was conducted to analyze the correlation between the isokinetic knee and ankle muscle strength and the gait parameters in persons with PD (II-III H&Y). Our protocol was carried out safely, being able to evaluate muscle strength and spatio-temporal gait parameters. Significant differences in lower limb strength-related measures and gait parameters at self-selected speed and at maximum speed were observed between persons with PD and age-matched healthy controls. The lower isokinetic muscle strength observed in persons with PD compared to healthy controls showed strong correlations with the gait parameters evaluated in the present pilot study, being consistent with different findings that relate in PD, decreased strength with worse gait performance [15,16].

Correlations were found for both lower limbs between the ankle plantar flexion work/body wearing at 180º/s with number of steps and stride at both self-selected and maximum speed, between the ankle plantar flexion peak torque/ body wearing at 180º/s with number of steps and stride at maximum speed; and between knee extension work/body wearing at 60º/s with stride at self-selected speed in persons with PD. Also, an indirect correlation was observed between peak torque/body wearing of plantar flexors on the more affected side in PD and spatiotemporal gait parameters. Ankle plantar-flexor muscles generate forward acceleration during the pre-swing phase of gait [18], so low plantar-flexor strength can be related to a shorter stride length in persons with PD. In relation to this finding, Keloth et al [19] reported that persons with PD have lower gastrocnemius muscle activity during the stance phase of walking [18], and Shearin et al [20,21] showed that persons with PD with moderate impairment (stage of 2.5 H&Y) have significant modifications in step length and showed plantar-flexor weakness with lower gait velocity in both the on and off states [22].

In our study, persons with PD presented strong correlations between knee flexion muscle work/body wearing and spatiotemporal gait parameters. Knee loading during the initial phase of gait is primarily caused by quadriceps muscle strength [19]. In the knee joint, a ‘typical’ moment pattern in the sagittal plane during the loading phase of gait comprises the internal knee extensor moment driven by eccentric contraction of the quadriceps muscle [23]. Consistently, lower extensor force generated by the quadriceps in persons with PD may directly affect the spatiotemporal gait parameters. This relationship, which has also been observed in this study, is supported by several authors, who have described similar correlations with functional ambulation [24], balance [25], or the ability to get up from a chair [2].

Previously, decreased quadriceps strength had been observed in PD [26], observed even in early stages, both on the affected and unaffected side, worsening with disease progression [27,28], correlating negatively with H&Y stage [24]. In addition, Allen et al [29] observed that persons with PD showed decreased leg extensor strength, which was associated with slower walking speed and increased risk of falls. These strength deficits and lower muscle activation correlated strongly with the UPDRS motor score [30]. Although isokinetic muscle strength is likely to be dependent on the speed of movement, as the disease progresses it may be influenced by bradykinesia [31] and therefore the speed-strength correlation observed in these individuals may provide clues to understanding the pathophysiology of this symptom. The speed dependence of weakness may represent bradykinesia itself, as demonstrated by Hallet and Khoshbin [32] in stating that bradykinesia is the inability to produce sufficient ‘force’ to generate the necessary speed. Throughout joint ROM in healthy subjects, muscle torque decreases as isokinetic velocity increases, however, in persons with PD, muscle weakness increases with gait speed, especially as the disease progresses [33], being a distinct manifestation of the disease itself [1].

The specific cause of muscle weakness in PD is unknown. It is debated whether its origin lies in the central or peripheral nervous system, or whether it is a secondary phenomenon [2]. The reduced force pro-duction may be due to reduced cortical activation of the muscles produced by the dopaminergic deficit in the nigrostriatal pathway, resulting in increased tonic inhibition of the thalamus [28,34].

These findings show the relevance of early rehabilitation treatment in PD, starting in the early stages of the disease, when motor symptoms are mild. To prevent deficiencies in advanced stages, rehabilitation therapy should be started even before motor symptoms limit the subject’s independence [35,36]. In this regard, several studies have shown how an exercise program focused on improving lower limbs strength might ameliorate the motor impairments associated with PD [37], improving symptoms such as gait, balance, or the risk of falls, which are related to the independence and quality of life of these persons [38].

The present pilot study was limited by the small sample size. Our results cannot be extrapolated to other stages of PD, as persons with PD included were between II-III H&Y stages, or during the ‘off’ phase of the medication cycle, since all persons with PD were evaluated in the ‘on’ phase of medication. Future studies should include PD-related assessment (i.e., UPDRS) for a better understanding of the motor impairment (UPDRS III) of the persons with PD. Gait was evaluated using the 10MWT, which although a valid test, the use of instrumental systems such as three-dimensional gait analysis is a more objective system and can provide kinetic and kinematic data.

Conclusions

Our results showed correlations between both lower limbs muscle isokinetic strength and spatio-temporal gait parameters in persons with PD and II-III H&Y stages, suggesting a possible rehabilitation target for functional objectives. In addition, our results showed significant differences in lower limbs strength-related measures and gait parameters at self-selected speed and at maximum speed between persons with PD and age-matched healthy controls.

Ethical approval: The study was conducted in accordance with the Declaration of Helsinki and approved by the Ethics Committee of the Universidad Rey Juan Carlos.

Informed consent statement: Informed consent was obtained from all subjects involved in the study.

Conflict of interests: The authors declare no conflicts of interest.
